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Cattrall comenzó su carrera después de graduarse en la Escuela Secundaria Georges P. Vanier en 1972, cuando dejó Canadá para ir a la ciudad de Nueva York. Allí asistió a la Academia Americana de Arte Dramático y, tras su graduación, firmó un contrato cinematográfico de cinco años con el director Otto Preminger. Debutó en el cine en la película de acción de Preminger Rosebud (1975). Un año más tarde, los estudios Universal compraron ese contrato y Cattrall se convirtió en una de las últimas participantes en el sistema de actores por contrato de Universal (también denominada MCA/Universal durante este periodo) antes de que el sistema terminara en 1980. La representante del sistema Universal en Nueva York, Eleanor Kilgallen (hermana de Dorothy Kilgallen), contrató a Cattrall para numerosos papeles de estrella invitada en televisión. Uno de los primeros trabajos que Kilgallen le consiguió fue en un episodio de 1977 de Quincy, M.E. protagonizado por Jack Klugman, a quien Kilgallen también representaba.
En 1978, Cattrall interpretó el interés amoroso de un psicólogo asesino en un episodio de Columbo y también en «Blindfold», un episodio de la serie de acción de los años setenta Starsky &Hutch, en el que Starsky (interpretado por Paul Michael Glaser) está desconsolado desde que cegó accidentalmente al personaje de Cattrall, la joven artista Emily Harrison, con un disparo de su pistola. Protagonizó The Bastard (1978) y The Rebels (1979), dos miniseries de televisión basadas en las novelas de John Jakes del mismo nombre. En 1979, interpretó el papel de la Dra. Gabrielle White en El increíble Hulk y pasaría a la historia del Hulk televisivo como uno de los pocos personajes que sabía que David Banner (alter ego del personaje del título) estaba vivo y era la criatura. Su trabajo en la televisión dio sus frutos y no tardó en hacer la transición al cine. Actuó junto a Jack Lemmon en su película nominada al Oscar Tribute (1980), y en Crossbar, la película sobre un saltador de altura que pierde la pierna y aún así participa en las pruebas olímpicas, con la ayuda de Cattrall. Al año siguiente, apareció en Ticket to Heaven.
En 1982, Cattrall interpretó a la profesora de educación física Miss Honeywell en Porky’s, seguida dos años después por un papel en la original Academia de Policía. En 1985, protagonizó tres películas: Turk 182, City Limits y Hold-Up, esta última con la estrella francesa Jean-Paul Belmondo. En 1986, interpretó el papel de la llama cerebral de Kurt Russell en la película de acción Big Trouble in Little China. En 1987, su papel principal en la comedia de culto Mannequin tuvo un gran éxito de público. Uno de sus papeles cinematográficos más conocidos es el de la teniente Valeris en Star Trek VI: The Undiscovered Country; Cattrall colaboró en el desarrollo del personaje diseñando su propio peinado e incluso ayudó a idear el nombre.
Además de su trabajo en el cine, Cattrall también es actriz de teatro, con actuaciones en «Una vista desde el puente» de Arthur Miller y «Tres hermanas» y «Miel salvaje» de Antón Chéjov en su haber. Además, se la puede escuchar leyendo la poesía de Rupert Brooke en el CD Red Rose Music SACD Sampler Volume One. En 1997, formó parte del reparto de Sexo en Nueva York, la serie de Darren Star que se emitió en la HBO. En el papel de Samantha Jones, Cattrall obtuvo el reconocimiento internacional. Aprovechó su éxito para aparecer en anuncios televisivos de promoción de Pepsi One. Sexo en Nueva York duró seis temporadas y terminó como serie semanal en la primavera de 2004 con 10,6 millones de espectadores. Cattrall retomó el papel de Samantha Jones en la película Sexo en Nueva York, estrenada el 30 de mayo de 2008. También apareció en la secuela estrenada en mayo de 2010. Por su papel en la serie de televisión, fue nominada a cinco premios Emmy y a cuatro Globos de Oro, ganando uno en 2002. También ganó dos premios del Sindicato de Actores, compartidos con sus coprotagonistas Sarah Jessica Parker, Kristin Davis y Cynthia Nixon. En 2005 ocupó el octavo puesto en la lista de las 50 estrellas más sexys de todos los tiempos de TV Guide. En 2008 fue galardonada en los premios Cosmopolitan UK Ultimate Women Of The Year con el premio Ultimate Icon por su papel de «Samantha» en la exitosa serie. También fue galardonada con el premio NBC Universal Canada Award of Distinction en el Banff World TV Festival de 2008.
En 2005, apareció en la película de Disney Ice Princess, en la que interpretó a Tina Harwood, entrenadora de patinaje sobre hielo del personaje principal de la película. Interpretó a Claire, una mujer paralizada que quiere morir, en la reposición del drama del West End «¿De quién es la vida? Ese año fue galardonada por la revista Glamour en los «Premios a la Mujer del Año» como actriz de teatro. En octubre de 2006, apareció con muy buenas críticas en una producción del West End de The Cryptogram, de David Mamet, en el Donmar Warehouse de Londres. Desde finales de 2005, ha aparecido en varios anuncios de televisión británicos para Tetley Tea. En julio de 2006, se retiró de la televisión neozelandesa un anuncio de coches Nissan en el que aparecía Cattrall en el papel de Samantha Jones, al parecer debido a las quejas por sus insinuaciones. Más tarde protagonizó, junto a Brendan Gleeson, la película de John Boorman La cola del tigre (2006), una comedia negra que se centra en el impacto de la economía del Tigre Celta en los irlandeses. En ITV, protagonizó junto a David Haig, Daniel Radcliffe y Carey Mulligan My Boy Jack, la historia de la búsqueda del autor Rudyard Kipling de su hijo perdido en la Primera Guerra Mundial
En 2009, Cattrall interpretó a Amelia Bly en la bien recibida The Ghost Writer, de Roman Polanski, y puso voz al personaje de Dee en la sitcom canadiense de animación para adultos Producing Parker, esta última, por la que fue galardonada con un Gemini a la mejor interpretación en un programa o serie de animación en 2010. Más tarde, en 2009, se anunció que Cattrall recibiría una estrella en el Paseo de la Fama de Canadá en Toronto, Ontario. La ceremonia de inducción se celebró el 12 de septiembre de 2009. En noviembre de 2009, durante el rodaje de Sexo en Nueva York 2 en Marrakech (Marruecos), participó en el seminario «Being directed» con el director John Boorman como parte de la tercera edición del Festival de las Artes de Marrakech. El 24 de febrero de 2010, Cattrall empezó a actuar en el West End de Londres, en el Vaudeville Theatre, en el papel de Amanda, junto a Matthew Macfadyen, en la reposición de la obra de Noël Coward Private Lives. Actuó hasta el 3 de mayo de 2010 y recibió una nominación a Whats on Stage 2011 como «Mejor Actriz». Ese mismo año, Cattrall protagonizó el papel de Gloria Scabius (junto a Macfadyen una vez más) en la aclamada adaptación de Channel 4 de la novela de William Boyd Any Human Heart.
Cattrall interpretó a Cleopatra en una producción de Antonio y Cleopatra, dirigida por Janet Suzman, junto a Jeffery Kissoon como Antonio, en Liverpool en el Playhouse en octubre de 2010, con una posterior reposición en el Chichester Festival Theatre (con Michael Pennington como Antonio) en septiembre de 2012. En 2010, Cattrall fue nombrada miembro honorario de la Universidad John Moores de Liverpool en reconocimiento a su contribución al arte dramático. En 2011, Cattrall repitió su papel de Amanda en una producción de Vidas privadas de Noël Coward junto al actor canadiense Paul Gross en Toronto y en Broadway. El crítico de teatro del New York Times alabó la actuación de Cattrall y recibió una nominación al premio Drama League. Ese año, Cattrall también apareció en Uptown Downstairs Abbey, la parodia de Comic Relief de los aclamados dramas televisivos históricos Downton Abbey y Upstairs, Downstairs. Interpretando a Lady Grantham, actuó junto a Jennifer Saunders, Joanna Lumley, Victoria Wood, Harry Enfield, Patrick Barlow, Dale Winton, Olivia Colman, Tim Vine, Simon Callow, Michael Gambon y Harry Hill.
De junio a agosto de 2013, Cattrall tenía previsto protagonizar la producción del Old Vic de Sweet Bird of Youth, de Tennessee Williams, dirigida por la ganadora del premio Olivier Marianne Elliott. En 2014, protagonizó y fue productora ejecutiva de la serie canadiense de HBO Piel sensible y adaptación pop de la serie británica de 2005. En 2015 la serie fue nominada a un Premio Emmy Internacional. La serie fue nominada a numerosos Canadian Screen Awards y Cattrall recibió una nominación en 2017 por su papel de Davina Jackson en la serie. La serie está ahora disponible en streaming en Netflix.
El 17 de julio de 2015, Cattrall fue elegida para el papel principal de Linda en una nueva obra de Penelope Skinner, que sería dirigida por Michael Longhurst y producida en el Royal Court Theatre de Londres. Se vio obligada a abandonar esa producción unos días antes del estreno, debido a un «insomnio crónico y debilitante». Volvió a Nueva York y comenzó un programa de terapia cognitiva conductual para entrenarse y poder dormir mejor. La terapia tuvo éxito; incluyó el desarrollo de ciertos rituales nocturnos, la eliminación de dispositivos electrónicos de su dormitorio y la limitación del uso de la cama a dos actividades, una de las cuales sería dormir. Mientras tanto, para el estreno programado en diciembre de 2015 de la obra de Skinner, la actriz Noma Dumezweni asumió el papel con gran éxito y publicidad. Cattrall se sinceró en el programa Women’s Hour de la BBC sobre su periplo de insomnio y cómo fue capaz de gestionarlo. Ese mismo año, Cattrall volvió a ser editora invitada del programa Women’s Hour de la BBC para hablar de «Choosing to Be Child Free» y «Being a Parent Without Giving Birth», que suscitó respuestas y opiniones controvertidas. También se la vio en 2015 en el corto de SkyArts Ruby Robinson, una comedia física en la que Cattrall protagoniza a Ruby, una mujer que vive con una tropa de inusuales ayudantes acróbatas, a la que su sobrino le da una valiosa lección.
Catrall participó en I’m with the Banned (Estoy con los prohibidos), de la BBC Arts, el evento estrella de las celebraciones del décimo aniversario del Belarus Free Theatre (BFT). Por encargo de The Space, el concierto tuvo lugar en el KOKO de Londres y se retransmitió a todo el mundo. La compañía underground radical BFT reunió a un cartel único de músicos e intérpretes para defender la libertad de expresión artística y contra la injusticia.
En 2016, Cattrall protagonizó la miniserie de la BBC The Witness for the Prosecution, basada en el relato corto de Agatha Christie. La célebre miniserie de dos partes fue nominada al premio BAFTA 2017 a la «Mejor miniserie». En 2017 Cattrall también se unió al reparto de la exitosa serie de televisión sueca Modus, interpretando al presidente de los Estados Unidos. Modus se emitió por primera vez en Suecia en 2015 y posteriormente fue emitida por BBC Four en el Reino Unido. La serie también se emite en Canadá, Australia, Francia y Japón y está a cargo de FremantleMedia International.
En 2020, Cattrall regresó a la televisión en el drama de Fox Filthy Rich, donde interpretó a Margaret Monreaux, la matriarca de una familia sureña que se ha vuelto mega rica y famosa por crear una red de televisión cristiana de gran éxito. Después de que su marido muera en un accidente de avión, Margaret y su familia se quedan atónitos al enterarse de que fue padre de tres hijos ilegítimos, todos ellos incluidos en su testamento, lo que pone en peligro el nombre de la familia y su fortuna. Cattrall también fue productora de la serie. Cattrall fue galardonada en el festival de televisión de Atlanta de 2020 con el Premio Icono por la serie.