Abstract

La contaminación por metales puede causar la disminución del tamaño corporal individual. En las hormigas, la diversidad morfológica dentro de las colonias y entre ellas puede ser mucho mayor que la considerada anteriormente, incluso en las hormigas monomórficas. En este estudio medimos el tamaño del cuerpo, expresado como la anchura de la cabeza, de las obreras de Lasius niger recogidas en 44 colonias jóvenes en su etapa ergonómica a lo largo de un conocido gradiente que exhibe contaminación crónica por metales. Calculamos los estadísticos que describen la curva de distribución del tamaño corporal, es decir, la media, la mediana, el rango de datos, la asimetría y la curtosis. Ninguno de estos estadísticos se correlacionó con el nivel de contaminación. Contrariamente a nuestro estudio anterior realizado en colonias maduras, las obreras de las colonias jóvenes no muestran cambios morfológicos relacionados con la contaminación. Los resultados subrayan la importancia del estado de desarrollo de la colonia en la diversificación del tamaño corporal de las obreras, en las monomorfas que viven en zonas contaminadas por metales.

1. Introducción

Algunos insectos sociales han desarrollado subcastas de obreras morfológicamente distintas, dedicadas a diferentes tareas en la colonia. Sin embargo, la mayoría de las especies y géneros de hormigas mantienen un único elenco de obreras conductualmente flexible . A pesar de ser monomórficos, puede existir una considerable variación del tamaño de las obreras entre y dentro de la colonia. Aunque en general se consideraba que dicha variación era demasiado pequeña para ser relevante en la asignación de tareas, un estudio reciente ha puesto en entredicho esta afirmación. Las obreras de la especie monomorfa Temnothorax rugatulus que se alimentan fuera del nido podrían ser más grandes que las intranidales. Por lo tanto, el monomorfismo no significa necesariamente la ausencia de una división del trabajo relacionada con el tamaño del cuerpo. También cabe preguntarse hasta qué punto puede modificarse el tamaño corporal de las hormigas monomorfas en entornos contaminados y estresados. Los estudios de campo y los experimentos de laboratorio han demostrado que en muchas especies de invertebrados el tamaño corporal individual puede disminuir a lo largo del gradiente de contaminación por metales. También se han observado disminuciones significativas del tamaño corporal a lo largo de los gradientes de urbanización . Sin embargo, como muchos otros autores indicaron, la relación entre el tamaño corporal y la urbanización o la presión de la contaminación por metales podría ser mucho más compleja y no siempre puede describirse como un simple aumento o disminución.

En nuestros estudios anteriores analizamos el tamaño corporal de la hormiga monomorfa Lasius niger (L., 1758) a lo largo de un conocido gradiente de contaminación por metales . Analizamos el tamaño corporal bajo la expectativa de que disminuiría a lo largo del gradiente creciente de contaminación por metales como resultado de la toxicidad y/o la limitación de alimento. Encontramos que el tamaño medio del cuerpo no estaba relacionado con la contaminación, pero la frecuencia de hormigas relativamente pequeñas aumentaba con el nivel de contaminación. Así, la forma de la distribución del tamaño corporal parece responder al estrés ambiental, aunque la hormiga investigada se considera monomórfica . Encontramos un aumento similar de hormigas relativamente pequeñas sin un cambio en la mediana o el tamaño medio en la especie relacionada Lasius flavus (Grześ, Okrutniak sin publicar). Propusimos la hipótesis de que el cambio observado podría deberse a limitaciones energéticas en la colonia. El estudio sobre Lasius niger se llevó a cabo en colonias maduras, en la fase reproductiva, es decir, en la fase de producción intensiva de la colada sexual, que es energéticamente costosa de criar. Por lo tanto, la cuestión parece ser si el cambio observado depende de la etapa de desarrollo de la colonia.

En el presente estudio investigamos 44 nidos jóvenes (que no producen coladas sexuales) de Lasius niger situados a lo largo de un conocido gradiente de contaminación, que fue el mismo que se utilizó en el estudio anterior. Se midió el tamaño del cuerpo (expresado como anchura de la cabeza). Se compararon los estadísticos que describen la tendencia central y la forma de la distribución a lo largo del gradiente de contaminación.

2. Materiales y métodos

2.1. La hormiga negra de jardín (Lasius niger) es una de las especies más comunes en el área paleártica. Nuestro estudio anterior reveló que L. niger es la hormiga más abundante, en comparación con otras especies que habitan el área investigada . La especie habita en varios ambientes antropogénicos como tierras de cultivo, pastos, lugares ruderales o espacios verdes en zonas urbanas. L. niger es estrictamente monógina y monomorfa, construyendo montículos de nidos minerales que contienen desde un centenar hasta más de diez mil obreras. La especie de interés es tanto afidícola como carnívora.

La zona de estudio se encuentra en los alrededores de Olkusz, en el sur de Polonia. Las concentraciones de metales en la capa de humus en los lugares más contaminados de esta región superan los 9600 mg/kg de zinc, 1500 mg/kg de plomo y 80 mg/kg de cadmio . Estudios anteriores realizados en la zona mostraron que las concentraciones de metales en el suelo están muy correlacionadas entre sí . Se establecieron quince lugares de estudio a lo largo del gradiente de contaminación que abarcaba campos abandonados y prados frescos. El transecto se extendía de 0,7 a 35 km desde la fuente de contaminación. Las concentraciones de metales en los lugares disminuyen a medida que aumenta la distancia a la fundición, acercándose a los niveles de fondo en los lugares situados a más de 25 km de la fundición. Los lugares de estudio estaban representados por campos abandonados (11 lugares), prados segados (1 lugar) y terrenos industriales abandonados (3 lugares).

2.2. Nivel de contaminación Nivel de contaminación

Para proporcionar una medida biológicamente realista del nivel de contaminación de cada sitio, analizamos las concentraciones de Zn y Cd en una muestra aleatoria de invertebrados recogidos en cada sitio en un estudio preliminar en el verano de 2011. La concentración de Zn en invertebrados se correlacionó positivamente tanto con la concentración de Cd en invertebrados como con las concentraciones totales de Zn en el suelo. Las concentraciones más bajas y más altas de Zn en invertebrados supusieron 134 y 1.545 mg/kg de peso seco (p.s.). A su vez, las concentraciones más bajas y más altas de Cd en invertebrados representaron 3,98 y 39,70 mg/kg de peso seco. Las concentraciones detalladas de Zn y Cd en invertebrados y en las muestras de suelo, así como la descripción botánica de los lugares de estudio se recogen en (ver lugares S1-S3, S5, S6, S8, S10-S12, y S14-S19). La concentración de Zn en los invertebrados se utilizó como indicador del nivel de contaminación.

2.3. Medidas morfológicas

La identificación de las especies siguió . En cada uno de los 15 lugares de estudio se seleccionaron 3 colonias jóvenes de L. niger (15 × 3 = 45). Una colonia fue excluida del análisis final debido a un error durante el muestreo. Se comprobó en todas las colonias la ausencia de cilindros sexuales. Se recogió una muestra aleatoria de unas obreras de cada nido utilizando un extractor y se almacenó a -5ºC hasta su medición. El tamaño corporal de las hormigas se expresó como la anchura máxima de la cabeza por encima de los ojos (HW) . Todas las mediciones de la anchura de la cabeza se realizaron con un aumento de 50x utilizando un microscopio metalográfico Met-153 (Motic, China) conectado a una cámara digital (Huvitz, Corea). Las anchuras de las cabezas se midieron con una precisión de 0,00001 mm a partir de fotos digitales utilizando Panasis, ver. 2.4.2, Huvitz. Para comprobar la exactitud de las mediciones, se midieron 30 hormigas dos veces. Los resultados de la primera y la segunda serie de mediciones se correlacionaron. Un alto coeficiente de correlación (, ) indicó una alta repetibilidad de las mediciones. En las hormigas L. niger, el volumen del nido crece casi proporcionalmente al tamaño de la colonia; por lo tanto, se utilizó el diámetro del área basal del nido como estimador del tamaño de la colonia. En todas las colonias utilizadas en este estudio, el diámetro del montículo osciló entre 10 y 47 cm (la mediana representó 19,0 cm).

2.4. Procedimientos estadísticos

Para comprobar las relaciones entre el nivel de contaminación y el tamaño corporal de L. niger, se calcularon los estadísticos descriptivos de la anchura de la cabeza, incluyendo la media, la mediana y el rango, así como la curtosis y la asimetría. Cada uno de estos estadísticos se calculó en cada colonia y se correlacionó por separado con los niveles de contaminación de los lugares (concentración de Zn en los invertebrados). La significación de cada relación se comprobó mediante una regresión simple (Statgraphics Centurion XV) con un nivel de confianza del 95%, seguida de una comprobación de la normalidad de los residuos. En las hormigas, el tamaño del cuerpo puede estar correlacionado con el tamaño de la colonia. Por lo tanto, para eliminar la influencia del tamaño de la colonia antes de correlacionarla con el nivel de contaminación, cada estadística se correlacionó primero con el tamaño de la colonia. A continuación, los residuos se compararon con el nivel de contaminación. Así, al comprobar la relación entre el tamaño de la cabeza y la contaminación, sólo se utilizó la fracción de varianza que no explicaba el tamaño de la colonia. Como se recogieron tres nidos de hormigas en cada sitio, se promediaron los valores de los residuos de cada uno de los estadísticos para evitar un problema de pseudoreplicación.

3. Resultados

El tamaño medio de la cabeza osciló entre 700 y 965 μm. El tamaño de la cabeza difiere significativamente entre las colonias (ANOVA de una vía, , ; Figura 1). La distribución del tamaño en cada colonia no se apartó significativamente de la distribución normal, ya que tanto la asimetría como la curtosis estadística se encontraban dentro del rango esperado para una distribución normal -2 a +2. Ningún estadístico (media, mediana, rango, st. skewness y st. kurtosis) se correlacionó significativamente con la contaminación del lugar ( en cada caso, Tabla 1).

Figura 1

Los resultados del ANOVA de una vía del tamaño de la cabeza de la hormiga Lasius niger recogida en 44 colonias. Los puntos representan el valor medio calculado por colonia. Los bigotes denotan los intervalos del 95% de la prueba LSD. Desde , las colonias difieren significativamente en el tamaño medio de la cabeza de las obreras.

4. Discusión

El objetivo de este estudio era comprobar si el sesgo hacia la mayor frecuencia de hormigas pequeñas, detectado en estudios anteriores en colonias maduras de Lasius niger, se produce también en las colonias más jóvenes de esta especie. Según nuestro estudio, no se encontró un aumento significativo de la fracción de hormigas pequeñas a lo largo del gradiente de contaminación. A su vez, se encontró que las colonias grandes y maduras contenían previamente una mayor fracción de obreras pequeñas a lo largo del gradiente creciente de contaminación por metales. Por lo tanto, el cambio en la forma de la distribución del tamaño corporal en la hormiga investigada parece estar asociado con la etapa de desarrollo de la colonia. Tanto en el estudio anterior como en el presente utilizamos la misma especie, área de estudio, procedimientos de medición y un número similar de colonias (, ) e idéntico número de individuos por colonia (). Por lo tanto, creemos que la comparación entre colonias maduras y jóvenes en el estudio debería ser obligatoria.

Se sabe que la contaminación por oligoelementos causa una serie de efectos tóxicos en los invertebrados . Considerando los efectos sobre la morfología, la contaminación por metales puede inducir deformidades morfológicas , el aumento de la inestabilidad del desarrollo , y la reducción del tamaño corporal . En general, tres mecanismos pueden subrayar el impacto negativo de los metales en el tamaño/masa corporal: (1) la toxicidad de los metales basada en el desplazamiento de los metales esenciales de las enzimas en los sitios activos, lo que resulta en la pérdida de su función, (2) las compensaciones entre el coste de la desintoxicación y la asignación de energía al crecimiento y al desarrollo , y (3) la disponibilidad limitada de alimentos en las zonas contaminadas . En este estudio concluimos que L. niger puede sufrir ciertos cambios morfológicos a lo largo del gradiente de contaminación, pero el cambio parece estar asociado a las colonias maduras pero no a las jóvenes. Esta observación podría explicarse a la luz del desarrollo de la colonia y la asignación de energía dentro de la misma.

En las hormigas, se pueden distinguir tres fases principales de desarrollo de la colonia a lo largo de su vida. La primera fase, denominada «fundación de la colonia», se caracteriza por la ausencia de obreras adultas; el único adulto presente es la reina que pone huevos. El desarrollo de la colonia en esta fase depende débilmente de los recursos alimentarios externos, pero sigue dependiendo en gran medida de la cantidad de grasa acumulada en la reina. El momento de transición a la siguiente etapa de desarrollo de la colonia, es decir, la etapa ergonómica, es la eclosión de las primeras obreras. En esta etapa la reina se centra exclusivamente en la puesta de huevos, mientras que las obreras se ocupan del cuidado de la cría. En consecuencia, en esta fase las inversiones energéticas en la colonia se dedican al crecimiento de la misma más que a la reproducción o a la dispersión. Cuando el número de obreras adultas se aproxima a un determinado nivel, comienza la producción de reinas y machos vírgenes, con lo que la colonia entra en la fase de reproducción. Por tanto, las colonias jóvenes destinan sus recursos a la cría de obreras, facilitando así el crecimiento de la colonia, mientras que las colonias maduras tienen que repartir la energía entre una nueva generación de obreras y en castas sexuales. Lo más probable es que la cría de machos y hembras en las colonias maduras que se encuentran en fase reproductiva requiera más esfuerzo que la simple cría de obreras en las colonias jóvenes en la misma fase reproductiva. Tschinkel observó que las obreras de las hormigas Pogonomyrmex pierden un 20% de grasa durante la fase de alimentación de machos y hembras que tiene lugar en julio. Por lo tanto, la mayor fracción de obreras pequeñas observada en las colonias maduras, pero no en las jóvenes, podría ser un efecto de la limitación energética durante la producción intensiva de sexuales.

5. Conclusiones

No encontramos el aumento relacionado con la contaminación de la fracción de obreras relativamente pequeñas en las colonias jóvenes de L. niger sea similar a la encontrada en la investigación análoga anterior realizada en las colonias maduras. Los resultados de este estudio sugieren que el tamaño corporal de la hormiga monomorfa Lasius niger puede sufrir cambios en la distribución del tamaño corporal como resultado de la interacción de la contaminación por metales y la etapa de desarrollo de la colonia. Las limitaciones energéticas durante la cría de los elencos sexuales podrían explicar la diferencia demostrada entre las colonias jóvenes y las maduras.

Conflicto de intereses

Los autores declaran que no hay ningún conflicto de intereses en relación con la publicación de este trabajo.

Agradecimientos

Este estudio fue apoyado por el Centro Nacional de Ciencias (NCN), en base a la decisión DEC- 2011/01/D/NZ8/00167.