Maïs is misschien wel het eerste, en misschien wel het grootste staaltje van genetische manipulatie van de mens. De enorme aren – elk gevuld met stevig vastzittende korrels gevuld met zetmeel, eiwit en olie – maken het tot een basisvoedsel. Hedendaagse maïs, in tegenstelling tot zijn wilde grassige voorouder teosinte, kan niet overleven zonder mensen omdat het zijn eigen zaden niet kan verspreiden. De oorsprong van maïs heeft genetici lang geïntrigeerd, maar pas onlangs hebben nieuwe moleculaire methoden evolutionaire speurneuzen in staat gesteld de oorsprong van maïs te bepalen en de genetische modificaties (GM’s) te identificeren die de radicale transformatie van teosinte in hedendaagse maïs mogelijk hebben gemaakt. Op pagina 1206 van dit nummer geven Jaenicke-Després, Doebley en hun collega’s ( 1) het nieuwste hoofdstuk in dit detectiveverhaal en suggereren dat prehistorische mensen snel genetisch gemodificeerde maïs hebben geadopteerd.

Teosinte en maïs ( Zea mays) lijken niet veel op elkaar, maar ze zijn interfertiel. Teosinte-maïs hybriden ontstaan in het wild, maar zien er zo verschillend uit van beide ouders dat ze oorspronkelijk werden geclassificeerd als een andere soort ( Zea canina). In de jaren 1920 onderzocht Beadle de chromosomen van hybriden van teosinte en maïs en concludeerde dat de twee planten tot dezelfde soort behoorden en zelfs dezelfde chromosomale volgorde van genen hadden. Dat had de kwestie van de oorsprong van maïs moeten oplossen, maar dat gebeurde niet.

In 1938 stelde de eminente maïsgeneticus Mangelsdorf voor dat maïs evolueerde uit een uitgestorven Zuid-Amerikaanse maïssoort en dat teosinte voortkwam uit een kruising van een ander gras, Tripsacum, en maïs ( 2). Hoewel omslachtig, werd deze hypothese algemeen aanvaard, en Mangelsdorf en Beadle hebben jarenlang publiekelijk met elkaar geruzied. Na zijn pensionering organiseerde Beadle een expeditie naar Mexico om meer wilde maïs verwanten te zoeken, en keerde terug met zaden die van onschatbare waarde bleken voor de volgende generatie moleculaire archeologen. De Tripsacum-hypothese herleefde kort in het midden van de jaren negentig, maar tegen die tijd was het moleculaire bewijs overweldigend in het voordeel van het idee dat teosinte de voorouder van moderne maïs was ( 3).

Dus hoe, wanneer en waar werd teosinte getransformeerd in maïs? Beadle gaf zijn mentor, Emerson, de eer voor het idee dat slechts een paar mutaties teosinte in maïs veranderden ( 4). Door terugkruisingen van maïs-teosinte hybriden met moleculaire sondes te analyseren, kwam de groep van Doebley tot een verbazingwekkend gelijkaardige conclusie: De verschillen tussen maïs en teosinte konden worden herleid tot slechts vijf genomische regio’s ( 5). In twee van deze regio’s waren de verschillen toe te schrijven aan alternatieve allelen van slechts één gen: teosinte glume architecture ( tga1) en teosinte branched ( tb1), die de kernstructuur en plantarchitectuur beïnvloeden.

Het tga1-gen controleert de hardheid, grootte en kromming van de kaf ( 6). Teosinte-korrels zijn omgeven door een steenachtige vruchtdoos, waardoor ze ongeschonden door het spijsverteringskanaal van een dier kunnen passeren, wat nodig is voor de zaadverspreiding. Maar het voortplantingssucces van de plant is het voedingsfalen van de consument. Het is dan ook geen verrassing dat een van de grootste verschillen tussen maïskorrels en teosinekorrels gelegen is in de structuren (cupule en buitenkolf) die de korrel omsluiten. Maïskorrels ontwikkelen geen vruchtkaf omdat de kolf dunner en korter is en de cupule is ingekapseld. De hardheid van teosinte-korrels is te danken aan silica-afzettingen in de epidermale cellen van de kolf en aan impregnatie van de kolfcellen met het polymeer lignine. Het maïs tga1-allel ondersteunt een langzamere groei van de kolf en minder afzetting van silica en lignine dan het teosinte tga1-allel.

De tb1-locus is grotendeels verantwoordelijk voor de verschillende architectuur van de twee planten. Teosinte produceert vele lange zijtakken, elk bekroond door een mannelijke bloem (kwastje), en de vrouwelijke bloemen (aren) worden geproduceerd door secundaire takken die van de hoofdtakken groeien. Moderne maïs heeft één hoofdstengel met een kwastje bovenaan. De zijtakken zijn kort en dragen de grote aren. Een groot deel van het verschil is toe te schrijven aan het tb1-gen, dat oorspronkelijk werd geïdentificeerd in een teosinte-achtige maïsmutant. Mutaties doen in het algemeen de genfunctie teniet, wat erop wijst dat het maïsallel werkt door de ontwikkeling van zijscheuten te onderdrukken, waardoor grasachtige teosinte verandert in slanke, eenstengelige moderne maïs en mannelijke in vrouwelijke voortplantingsstructuren ( 7).

Weten dat deze cluster van eigenschappen wordt gecontroleerd door slechts twee genen maakt het minder verrassend dat genetische verschillen in deze genen van teosinte een veel betere voedselplant zouden kunnen maken. Maar hoe nuttig ook voor de mens, een tga1-mutatie zou nadelig zijn voor teosinte, waardoor het kwetsbaarder zou worden voor vernietiging in het spijsverteringskanaal van de consument en dus minder in staat zou zijn om zijn zaden te verspreiden. De enige manier waarop deze mutatie kan zijn blijven bestaan, is dus als onze voorouders de zaden zelf vermeerderden. Dit impliceert dat mensen niet alleen teosintezaden oogstten – en waarschijnlijk maalden en kookten – voordat deze mutaties zich voordeden, maar dat zij ook selecteerden op gunstige eigenschappen zoals de kwaliteit van de pit en de grootte van de kolf. Dit wijst op zijn beurt op een “knelpunt” in de maïsevolutie: Verschillende nuttige GM’s werden samengebracht in één enkele plant en vervolgens werden de zaden van deze plant vermeerderd, waardoor alle hedendaagse maïsvariëteiten ontstonden. Een dergelijke voorspelling kan worden getoetst door het aantal generaties en individuen te berekenen dat nodig is om rekening te houden met de moleculaire variabiliteit die in de huidige maïs aanwezig is. De resultaten van een dergelijke test suggereren een knelpunt voor de domesticatie van maïs van slechts 10 generaties en een stichtende populatie van slechts 20 individuen ( 8). Gebeurde dit één keer of vele keren? Omdat genetische verschillen in een vrij constant tempo ontstaan, kan deze vraag worden beantwoord door het construeren van stambomen met behulp van vergelijkbare sequenties van verschillende variëteiten van teosinte en hedendaagse maïs. De resultaten zijn eenduidig: Alle hedendaagse maïsvariëteiten behoren tot een enkele familie, die wijst op een enkele domesticatiegebeurtenis.

Weten hoe snel verschillen ontstaan, hoeveel er vandaag de dag zijn, en waar de familie van oorsprong overleeft, maakt het mogelijk om te bepalen wanneer – en waar – het allemaal begonnen is. Het antwoord is dat maïs hoogstwaarschijnlijk is ontstaan uit teosinte van de ondersoort parviglumis in het stroomgebied van de Balsas-rivier in Zuid-Mexico, ongeveer 9000 jaar geleden ( 9). Recente herdatering van maïskolven uit de Guilá Naquitz-grot (ongeveer 500 km van het stroomgebied van de Balsas-rivier) toonde aan dat ze meer dan 6200 jaar oud waren, wat archeologische ondersteuning biedt voor de moleculaire bevindingen ( 10, 11). Deze vroegste maïskolven lijken niet veel op die van moderne maïs, maar ze lijken nog minder op teosinte kolven (zie de figuur). Ze zijn taai en hebben verschillende rijen stevig vastzittende korrels, wat impliceert dat de planten niet zouden hebben overleefd zonder mensen om de zaden los te maken en te planten. Daarentegen valt de voortplantingsstructuur van teosinte, de rachis, uiteen wanneer deze volgroeid is, zodat de harde zaden vrijkomen. Dus, zelfs 6000 jaar geleden, waren de oude maïskolven reeds maïsachtig.

Primitieve popcorn. Teosinte (links) en primitieve maïs (rechts). Primitieve maïs werd “gereconstrueerd” door teosinte te kruisen met Argentijnse maïs.

CREDIT: JOHN DOEBLEY

De genetisch gemanipuleerde maïs verspreidde zich ver – en snel. Maïs verschijnt in het archeologisch archief van het zuidwesten van de Verenigde Staten meer dan 3000 jaar geleden ( 12), en het is duidelijk dat de kolfgrootte onder selectie al was toegenomen. De studie van Jaenicke-Després et al. ( 1) onderzoekt de selectie van eigenschappen die niet kunnen worden waargenomen in gefossiliseerde kolven. Aan de hand van kleine monsters van fossiele kolven uit de Ocampo-grotten in het noordoosten van Mexico (2300 tot 4400 jaar oud) en de Tularosa-grot in de Mogollon-hooglanden in New Mexico (650 tot 1900 jaar oud) extraheerden de auteurs DNA en amplificeerden, kloonden en sequentieerden zij kleine DNA-fragmenten van het tb1-gen, het pbf-gen dat de hoeveelheid opslageiwit regelt, en het su1-gen dat codeert voor een zetmeel-afbrekend enzym waarvan de activiteit de textuur van maïstortilla’s beïnvloedt. Zij vergeleken hun antieke DNA-sequenties met die van 66 landrassen van maïs (de maïs die door inheemse boeren wordt verbouwd) uit Zuid-, Midden- en Noord-Amerika en 23 lijnen van teosinte parviglumis.

Zij melden dat allelen van deze genen die typisch zijn voor moderne maïs al meer dan 4000 jaar geleden aanwezig waren, wat impliceert dat de architectuur van de plant en de voedzame eigenschappen van de korrel al vroeg werden geselecteerd, lang voordat maïs Noord-Amerika bereikte. Alle 11 antieke kolven droegen het tb1 allel dat aanwezig is in moderne maïs, maar minder dan de helft van de 23 teosinte variëteiten droegen dit allel. Evenzo bevatten alle antieke monsters een pbf-allel dat veel voorkomt in maïs maar zeldzaam is bij teosinte. Het overheersende moderne su1 allel werd gevonden in alle oudere Mexicaanse kolven, maar de jongere Nieuw-Mexicaanse kolven hadden verschillende allelen, wat suggereert dat dit gen nog steeds selectie onderging toen maïs Noord-Amerika bereikte.

De auteurs concluderen dat “… vroege boeren 4400 jaar geleden al een substantieel homogeniserend effect hadden op de allel-diversiteit bij drie genen die geassocieerd worden met de maïsmorfologie en de biochemische eigenschappen van de maïskolf.” Dit suggereert dat toen deze speciale combinatie van genetisch gemodificeerde organismen eenmaal was samengesteld, de planten als voedingsgewas zo superieur bleken dat zij zorgvuldig werden vermeerderd en op grote schaal ingang vonden, wellicht een soort prehistorische Groene Revolutie veroorzakend. Het impliceert ook dat het schijnbare verlies aan genetische diversiteit na de introductie van hoogproductieve tarwe- en rijstvariëteiten van de Groene Revolutie in de jaren zestig en zeventig, en de snelle adoptie van superieure GM-gewassen vandaag de dag, verre van een nieuw fenomeen is.

De auteur is verbonden aan het Huck Institute for Life Sciences, Pennsylvania State University, University Park, PA 16802, VS. E-mail: [email protected]

Met toestemming overgenomen uit Science, Vol 302, Issue 5648, 1158-1159, 14 November 2003