ProtandryEdit

Ocellaris clownvis, Amphiprion ocellaris, een protandrous diersoort

In het algemeen zijn protandrous hermafrodieten dieren die zich ontwikkelen als mannetjes, maar zich later kunnen voortplanten als vrouwtjes. Er bestaat echter een spectrum van verschillende vormen van protandry, die worden gekenmerkt door de overlapping tussen de mannelijke en vrouwelijke voortplantingsfunctie gedurende het leven van een organisme:

1. Protandrous sequential hermaphroditism: Vroege voortplanting als een zuiver mannetje en latere voortplanting als een zuiver vrouwtje.
2. Protandrous hermafroditisme met overlap: Vroege voortplanting als zuiver mannetje en latere voortplanting als zuiver vrouwtje met een tussenliggende overlap tussen zowel mannelijke als vrouwelijke voortplanting.
3. Protandrous simultaneous hermaphroditism: Vroege zuiver mannelijke voortplanting en latere voortplanting in beide geslachten.

Verder zijn er ook soorten die zich gedurende hun gehele leven als beide geslachten voortplanten (d.w.z. gelijktijdige hermafrodieten), maar hun voortplantingsmiddelen in de loop der tijd van mannelijk naar vrouwelijk verschuiven.

Protandreuze voorbeeldenEdit

Protandry is ongebruikelijk, maar komt wel voor in een wijdverbreid scala van dierlijke fyla. In feite komt protandreuze hermafroditisme voor bij veel vissen, weekdieren en schaaldieren, maar is volledig afwezig bij gewervelde landdieren.

Protandreuze vissen omvatten teleost soorten in de families Pomacentridae, Sparidae, en Gobiidae. Een veel voorkomend voorbeeld van een protandrous soort zijn clownvissen, die een zeer gestructureerde samenleving hebben. Bij de soort Amphiprion percula zijn er nul tot vier individuen die van voortplanting zijn uitgesloten en een broedpaar dat in een zeeanemoon leeft. De dominantie is gebaseerd op grootte, waarbij het vrouwtje de grootste is en het voortplantende mannetje de op één na grootste. De rest van de groep bestaat uit steeds kleinere mannetjes die zich niet voortplanten en geen functionerende geslachtsklieren hebben. Als het vrouwtje sterft, wordt het voortplantende mannetje in veel gevallen zwaarder en wordt het het vrouwtje van die groep. Het grootste niet-broedende mannetje wordt dan geslachtsrijp en wordt het voortplantende mannetje voor de groep.

Andere protandrous vissen kunnen worden aangetroffen in de klassen clupeiformes, siluriformes, stomiiformes. Aangezien deze groepen ver verwant zijn en veel tussenliggende verwanten hebben die niet protandrous zijn, suggereert dit sterk dat protandry meerdere malen geëvolueerd is.

Phylogenieën ondersteunen deze veronderstelling omdat de voorouderlijke toestanden voor elke familie verschillen. Bijvoorbeeld, de voorouderlijke staat van de familie Pomacentridae was gonochoristisch (eenhuizig), wat aangeeft dat protandry binnen de familie is geëvolueerd. Daarom, omdat andere families ook protandrous soorten bevatten, is protandry waarschijnlijk meerdere malen geëvolueerd.

Andere voorbeelden van protandrous dieren omvatten:

• De Platyctenida orde van kamkwallen. In tegenstelling tot de meeste ctenoforen, die gelijktijdig hermafrodiet zijn, zijn de Platyctenida hoofdzakelijk protandreus, maar bij sommige soorten is ook aseksuele voortplanting waargenomen.
• De platwormen Hymanella retenuova.
• Laevapex fuscus, een gastropode, wordt beschreven als zijnde functioneel protandrisch. Het sperma rijpt in de late winter en vroege lente, de eieren rijpen in de vroege zomer, en copulatie vindt pas plaats in juni. Hieruit blijkt dat de mannetjes zich niet kunnen voortplanten tot de wijfjes verschijnen, vandaar dat zij als functioneel protandrisch worden beschouwd.
• Speyeria mormonia, of de Mormoonse parelmoervlinder, is een vlindersoort die protandrie vertoont. In dit geval verwijst functionele protandry naar het verschijnen van mannelijke volwassenen 2-3 weken voor vrouwelijke volwassenen.
• De garnalen van het geslacht Lysmata vertonen protandrisch simultaan hermafroditisme, waarbij zij echte hermafrodieten worden in plaats van wijfjes. Tijdens de “vrouwelijke fase” hebben ze zowel mannelijk als vrouwelijk weefsel in hun geslachtsklieren en produceren ze beide gameten.
  

  Lysmata, een geslacht van garnalen dat protandrisch simultaan hermafroditisme uitvoert.

ProtogynieEdit

Maan lipvis, Thalassoma lunare, een protogynne diersoort

Protogynne hermafrodieten zijn dieren die als vrouwtje geboren worden en op een bepaald moment in hun leven van geslacht veranderen in mannelijk. Protogynie is een meer voorkomende vorm van sequentieel hermafroditisme, vooral in vergelijking met protandry. Naarmate het dier ouder wordt, verandert het van geslacht om een mannelijk dier te worden als gevolg van interne of externe triggers. In tegenstelling tot vrouwtjes neemt de vruchtbaarheid van mannetjes sterk toe met de leeftijd, en er wordt verondersteld dat het selectief voordeliger is om een mannetje te zijn wanneer het lichaam van een organisme groter is. Dit voordeel kan ertoe leiden dat bepaalde soorten protogyn hermafrodieten zijn, aangezien de geslachtsverandering naar mannelijk leidt tot een verhoogd reproductief fitnessvoordeel.

Protogynne voorbeeldenEdit

Protogynie is de meest voorkomende vorm van hermafroditisme bij vissen in de natuur. Ongeveer 75% van de 500 bekende sequentieel hermafrodiete vissoorten zijn protogyn en hebben vaak polygyn paringssystemen. In deze systemen gebruiken grote mannetjes een agressieve territoriale verdediging om de paring van de vrouwtjes te domineren. Hierdoor hebben kleine mannetjes een ernstig reproductief nadeel, wat een sterke selectie van op grootte gebaseerde protogynie bevordert. Als een individu klein is, is het dus reproductief voordeliger om vrouwelijk te zijn, omdat zij zich dan nog kunnen voortplanten, in tegenstelling tot kleine mannetjes.

Gemeenschappelijke modelorganismen voor dit type sequentieel hermafroditisme zijn lipvissen. Zij zijn een van de grootste families van koraalrifvissen en behoren tot de familie Labridae. Wormen komen over de hele wereld voor in alle mariene habitats en hebben de neiging zich ’s nachts in zand in te graven of wanneer zij zich bedreigd voelen. Bij lipvissen is de grootste van een paar het mannetje, terwijl de kleinste het vrouwtje is. In de meeste gevallen hebben de vrouwtjes en de onvolwassen mannetjes een uniforme kleur, terwijl het mannetje de terminale tweekleurige fase heeft. Grote mannetjes houden territoria en proberen te paren, terwijl kleine tot middelgrote mannetjes in de beginfase samenleven met vrouwtjes en groepsgewijs kuit schieten. Met andere woorden, zowel de mannetjes van de beginfase als die van de eindfase kunnen zich voortplanten, maar ze verschillen in de manier waarop ze dat doen.

Bij de Californische schapenkop (Semicossyphus pulcher), een soort lipvis, worden bij de overgang van het vrouwtje naar het mannetje de eierstokken gedegenereerd en verschijnen er spermatogene crypten in de gonaden. De algemene structuur van de gonaden blijft na de transformatie ovarium en het sperma wordt getransporteerd via een reeks kanaaltjes aan de periferie van de gonade en de eileider. Hier is de geslachtsverandering leeftijdsafhankelijk. Zo blijft de Californische schapenkop vier tot zes jaar een vrouwtje voordat hij van geslacht verandert, aangezien alle Californische schapenkoppen als vrouwtje worden geboren.

Een mannelijke blauwkopfazant

Blauwkopfazanten beginnen hun leven als mannetjes of vrouwtjes, maar vrouwtjes kunnen van geslacht veranderen en als mannetjes functioneren. Jonge vrouwtjes en mannetjes beginnen met een doffe kleur in de beginfase voordat ze overgaan in een schitterende kleur in de eindfase, waarbij de intensiteit van de kleur, de strepen en de strepen verandert. De eindfase verkleuring treedt op wanneer de mannetjes groot genoeg worden om hun territorium te verdedigen. Mannetjes in de beginfase hebben grotere teelballen dan grotere mannetjes in de eindfase, waardoor de mannetjes in de beginfase een grote hoeveelheid sperma kunnen produceren. Deze strategie stelt deze mannetjes in staat om te concurreren met het grotere territoriale mannetje.

Botryllus schlosseri, een koloniale manteldier, is een protogynke hermafrodiet. In een kolonie worden de eitjes ongeveer twee dagen voor de piek van de sperma-emissie vrijgelaten. Hoewel deze strategie zelfbevruchting vermijdt en kruisbevruchting bevordert, is zelfbevruchting toch mogelijk. Zelfbevruchte eieren ontwikkelen zich met een aanzienlijk hogere frequentie van anomalieën tijdens de splitsing dan kruisbevruchte eieren (23% tegen 1,6%). Ook een aanzienlijk lager percentage larven afkomstig van zelfbevruchte eieren metamorfoseert, en de groei van de kolonies die uit hun metamorfose voortkomen is beduidend lager. Deze bevindingen suggereren dat zelfbevruchting aanleiding geeft tot inteeltdepressie die gepaard gaat met ontwikkelingsdeficiënties die waarschijnlijk veroorzaakt worden door expressie van schadelijke recessieve mutaties.

Andere voorbeelden van protogynachtige organismen zijn:

• In de volgende visfamilies: Serranidae (tandbaarzen), Sparidae (porgies), Synbranchidae (moeraspalingen), Labridae (lipvissen), Scaridae (papegaaivissen), Pomacanthidae (engelvissen), Gobiidae (grondels), Lethrinidae (keizersvissen), en mogelijk nog andere.
• De intergetijden-isopode Gnorimosphaeroma oregonense.
• Protogynie komt soms voor bij de kikker Rana temporaria, waar oudere wijfjes soms overgaan op het mannetjes-zijn.

Uiteindelijke oorzakenEdit

De uiteindelijke oorzaak van een biologische gebeurtenis bepaalt hoe de gebeurtenis organismen beter aangepast maakt aan hun omgeving, en dus waarom evolutie door natuurlijke selectie die gebeurtenis heeft voortgebracht. Hoewel een groot aantal uiteindelijke oorzaken van hermafroditisme zijn voorgesteld, zijn de twee oorzaken die het meest relevant zijn voor sequentieel hermafroditisme het grootte-voordeelmodel en bescherming tegen inteelt.

Maat-voordeelmodelEdit

Het grootte-voordeelmodel stelt dat individuen van een bepaald geslacht zich doeltreffender voortplanten als ze een bepaalde grootte of leeftijd hebben. Om selectie voor sequentieel hermafroditisme te creëren, moeten kleine individuen een hogere reproductieve fitness hebben als het ene geslacht en moeten grotere individuen een hogere reproductieve fitness hebben als het andere geslacht. Bijvoorbeeld, eieren zijn groter dan sperma, dus grotere individuen zijn in staat om meer eieren te maken, zodat individuen hun voortplantingspotentieel kunnen maximaliseren door hun leven als man te beginnen en dan vrouw te worden wanneer ze een bepaalde grootte bereiken.

In de meeste ectothermen zijn lichaamsgrootte en vrouwelijke vruchtbaarheid positief gecorreleerd. Dit ondersteunt het grootte-voordeel model. Kazancioglu en Alonzo (2010) hebben de eerste vergelijkende analyse van geslachtsverandering bij Labridae uitgevoerd. Hun analyse ondersteunt het grootte-voordeelmodel en suggereert dat sequentieel hermafroditisme gecorreleerd is met het grootte-voordeel. Zij stelden vast dat dioecy minder waarschijnlijk is wanneer het groottevoordeel sterker is dan andere voordelen. Warner suggereert dat selectie voor protandry kan optreden in populaties waar de vrouwelijke vruchtbaarheid toeneemt met de leeftijd en individuen willekeurig paren. Selectie voor protogynie kan zich voordoen wanneer de populatie kenmerken vertoont die de mannelijke vruchtbaarheid op jonge leeftijd drukken (territorialiteit, parenkeuze of onervarenheid) en wanneer de vrouwelijke vruchtbaarheid afneemt met de leeftijd; dit laatste lijkt in het veld zelden voor te komen. Een voorbeeld van territorialiteit die protogynie in de hand werkt, doet zich voor wanneer de habitat moet worden beschermd en een groot mannetje daarbij een voordeel is. In het paringsaspect heeft een groot mannetje een grotere kans om te paren, terwijl dit geen effect heeft op de paringsgeschiktheid van het vrouwtje. Hij suggereert dus dat de vrouwelijke vruchtbaarheid meer invloed heeft op sequentieel hermafroditisme dan de leeftijdsstructuren van de populatie.

Het grootte-voordeelmodel voorspelt dat geslachtsverandering alleen afwezig zou zijn als de relatie tussen grootte/leeftijd en voortplantingspotentieel bij beide geslachten identiek is. Met deze voorspelling zou men veronderstellen dat hermafroditisme zeer algemeen is, maar dit is niet het geval. Sequentiële hermafroditisme is zeer zeldzaam en volgens wetenschappers is dit te wijten aan een of andere kost die de fitness van de geslachtsveranderaars vermindert in tegenstelling tot die van degenen die niet van geslacht veranderen. Sommige van de voorgestelde hypotheses voor de schaarste aan hermafrodieten zijn de energetische kosten van geslachtsverandering, genetische en/of fysiologische barrières voor geslachtsverandering, en seksespecifieke sterftecijfers.

In 2009 ontdekten Kazanciglu en Alonzo dat biseksualiteit alleen werd begunstigd wanneer de kosten van geslachtsverandering zeer hoog waren. Dit geeft aan dat de kosten van geslachtsverandering niet de zeldzaamheid van sequentieel hermafroditisme op zichzelf verklaren.

Bescherming tegen inteeltEdit

Sequentieel hermafroditisme kan ook beschermen tegen inteelt in populaties van organismen die een zodanig lage beweeglijkheid hebben en/of zo dun verspreid zijn dat er een aanzienlijk risico bestaat dat broers en zussen elkaar na het bereiken van de geslachtsrijpe leeftijd tegenkomen, en zich onderling voortplanten. Als broers en zussen allemaal van dezelfde of ongeveer dezelfde leeftijd zijn, en als zij hun leven beginnen als het ene geslacht en dan op ongeveer dezelfde leeftijd overgaan naar het andere geslacht, dan is de kans groot dat broers en zussen op een bepaald moment van hetzelfde geslacht zijn. Dit zou de kans op inteelt drastisch moeten verminderen. Zowel protandry en protogyny zijn bekend om inteelt in planten te helpen voorkomen, en vele voorbeelden van sequentiële hermafroditisme toe te schrijven aan inteeltpreventie zijn geïdentificeerd in een grote verscheidenheid van dieren.

Proximate causesEdit

De proximate cause van een biologische gebeurtenis heeft betrekking op de moleculaire en fysiologische mechanismen die de gebeurtenis produceren. Veel studies hebben zich gericht op de proximale oorzaken van sequentieel hermafroditisme, dat kan worden veroorzaakt door verschillende hormonale en enzymveranderingen in organismen.

De rol van aromatase is op dit gebied veel bestudeerd. Aromatase is een enzym dat de androgeen/oestrogeen-verhouding bij dieren regelt door de omzetting van testosteron in oestradiol te katalyseren, die onomkeerbaar is. Men heeft ontdekt dat de aromatase-route de geslachtsverandering in beide richtingen in organismen medieert. Veel studies hebben ook betrekking op het effect van aromataseremmers op de geslachtsverandering. Eén zo’n studie werd uitgevoerd door Kobayashi et al. In hun studie testten zij de rol van oestrogenen bij mannelijke drieteenlipvissen (Halichoeres trimaculatus). Zij ontdekten dat vissen die met aromataseremmers werden behandeld een afname vertoonden van het gonodale gewicht, het oestrogeenniveau in het plasma en de spermatogoniale proliferatie in de testis, alsmede een toename van het androgeenniveau. Hun resultaten suggereren dat oestrogenen belangrijk zijn in de regulatie van spermatogenese bij deze protogyn hermafrodiet.

Eerdere studies hebben ook de mechanismen van geslachtsomkering bij teleostvissen onderzocht. Tijdens de sex reversal ondergaat hun gehele gonade, inclusief het germinale epitheel, significante veranderingen, remodellering, en reformatie. Een studie bij de teleost Synbranchus marmoratus toonde aan dat metalloproteïnasen (MMPs) betrokken zijn bij de gonadale remodellering. Tijdens dit proces degenereerden de eierstokken en werden zij langzaam vervangen door het mannelijke kiemweefsel. Met name de werking van de MMP’s veroorzaakte aanzienlijke veranderingen in het interstitiële gonadale weefsel, waardoor de reorganisatie van het germinale epitheelweefsel mogelijk werd. Uit de studie bleek ook dat geslachtssteroïden helpen bij het omkeren van het geslacht door te worden gesynthetiseerd als Leydig-cellen zich repliceren en differentiëren. De synthese van sex steroïden valt dus samen met gonadale hermodellering, die in gang wordt gezet door MMPs geproduceerd door germinaal epitheliaal weefsel. Deze resultaten suggereren dat MMPs en veranderingen in steroïdenniveaus een grote rol spelen in sequentieel hermafroditisme bij teleosts.

Genetische gevolgenEdit

Sequentiële hermafrodieten hebben bijna altijd een geslachtsverhouding die vertekend is naar het geboortegeslacht, en ervaren bijgevolg significant meer reproductief succes na het wisselen van geslacht. Volgens de theorie van de populatiegenetica zou dit de genetische diversiteit en de effectieve populatiegrootte (Ne) moeten verminderen. Uit een studie van twee ecologisch gelijksoortige santerzeebrasems (gonochorisch) en slingerzeebrasems (protogynisch) in Zuid-Afrikaanse wateren bleek echter dat de genetische diversiteiten bij beide soorten vergelijkbaar waren, en dat de Ne weliswaar lager was bij de sekseverwisselaar, maar dat zij over een relatief korte tijdspanne vergelijkbaar waren. Het vermogen van deze organismen om van biologisch geslacht te veranderen heeft een beter voortplantingssucces mogelijk gemaakt doordat bepaalde genen gemakkelijker van generatie op generatie kunnen worden doorgegeven. De geslachtsverandering stelt organismen ook in staat zich voort te planten als er nog geen individuen van het andere geslacht aanwezig zijn.