Le maïs (maize) est sans doute le premier exploit de l’homme, et peut-être son plus grand, en matière de génie génétique. Ses énormes épis – chacun rempli de grains fermement attachés et remplis d’amidon, de protéines et d’huile – en font un aliment de base. Le maïs contemporain, contrairement à son ancêtre herbeux sauvage, la téosinte, ne peut pas survivre sans l’homme car il ne peut pas disperser ses propres graines. Les origines du maïs intriguent depuis longtemps les généticiens, mais ce n’est que récemment que de nouvelles méthodes moléculaires ont permis aux limiers de l’évolution de localiser ses origines et d’identifier les modifications génétiques (MG) qui ont permis la transformation radicale de la téosinte en maïs contemporain. À la page 1206 de ce numéro, Jaenicke-Després, Doebley et leurs collègues ( 1) fournissent le dernier chapitre de cette histoire policière et suggèrent que les peuples préhistoriques ont rapidement adopté le maïs GM.

Le téosinte et le maïs ( Zea mays) ne se ressemblent pas beaucoup, mais ils sont interféconds. Les hybrides téosinte-maïs apparaissent dans la nature, mais ils sont si différents des deux parents qu’ils ont été initialement classés comme une espèce différente ( Zea canina). Dans les années 1920, Beadle a examiné les chromosomes des hybrides téosinte-maïs et a conclu que les deux plantes appartenaient à la même espèce, et partageaient même le même ordre chromosomique des gènes. Cela aurait dû résoudre la question des origines du maïs, mais ce ne fut pas le cas.

En 1938, l’éminent généticien du maïs Mangelsdorf proposa que le maïs évoluait à partir d’une espèce de maïs sud-américaine éteinte et que la téosinte provenait d’un croisement entre une autre graminée, Tripsacum, et le maïs ( 2). Bien qu’encombrante, cette hypothèse était largement acceptée, et Mangelsdorf et Beadle se sont affrontés publiquement pendant des années. À sa retraite, Beadle organisa une expédition au Mexique pour rechercher d’autres espèces sauvages apparentées au maïs, et revint avec des graines qui se révélèrent précieuses pour la prochaine génération d’archéologues moléculaires. L’hypothèse du Tripsacum a été brièvement ressuscitée au milieu des années 1990, mais à ce moment-là, les preuves moléculaires favorisaient massivement l’idée que la téosinte était l’ancêtre du maïs moderne ( 3).

Alors, comment, quand et où la téosinte a-t-elle été transformée en maïs ? Beadle a donné à son mentor, Emerson, le crédit de l’idée que quelques mutations seulement ont changé la téosinte en maïs ( 4). En analysant des hybrides rétrocroisés de maïs et de téosinte avec des sondes moléculaires, le groupe de Doebley est arrivé à une conclusion étonnamment similaire : Les différences entre le maïs et la téosinte se situaient dans cinq régions génomiques seulement ( 5). Dans deux de ces régions, les différences étaient attribuables à des allèles alternatifs d’un seul gène : l’architecture des glumes du téosinte ( tga1) et le téosinte ramifié ( tb1), qui affectent la structure du grain et l’architecture de la plante.

Le gène tga1 contrôle la dureté, la taille et la courbure des glumes ( 6). Les grains de téosinte sont entourés d’une fructification en forme de pierre, assurant leur passage indemne dans le tube digestif d’un animal, ce qui est nécessaire pour la dispersion des graines. Mais le succès reproductif de la plante est l’échec nutritionnel du consommateur. Il n’est pas surprenant que l’une des principales différences entre les grains de maïs et de téosinte réside dans les structures (cupule et glume externe) qui entourent le grain. Les grains de maïs ne développent pas de fruit car la glume est plus fine et plus courte et la cupule est affaissée. La dureté des grains de téosinte provient de dépôts de silice dans les cellules épidermiques de la glume et de l’imprégnation des cellules de la glume par la lignine, un polymère. L’allèle tga1 du maïs supporte une croissance plus lente des glumes et moins de dépôts de silice et de lignification que l’allèle tga1 du téosinte.

Le locus tb1 est largement responsable de l’architecture différente des deux plantes. Le téosinte produit de nombreuses longues branches latérales, chacune surmontée d’une fleur mâle (gland), et ses fleurs femelles (épis) sont produites par des branches secondaires poussant à partir des branches principales. Le maïs moderne a une tige principale avec un gland au sommet. Ses branches latérales sont courtes et portent ses grands épis. Une grande partie de cette différence est attribuable au gène tb1, identifié à l’origine dans un mutant du maïs ressemblant à la téosinte. Les mutations abrogent généralement la fonction du gène, ce qui indique que l’allèle du maïs agit en supprimant le développement des pousses latérales, transformant la téosinte herbeuse en un maïs moderne mince et à tige unique, et les structures reproductives mâles en structures reproductives femelles ( 7).

Sachant que cet ensemble de traits est contrôlé par seulement deux gènes, il est moins surprenant que des différences génétiques dans ces gènes puissent faire de la téosinte une bien meilleure plante alimentaire. Pourtant, aussi utile soit-elle pour l’homme, une mutation de tga1 aurait été préjudiciable à la téosinte, la rendant plus vulnérable à la destruction dans le tube digestif du consommateur et donc moins apte à disperser ses graines. Ainsi, le seul moyen pour que cette mutation ait pu persister est que nos ancêtres aient propagé eux-mêmes les graines. Cela implique que les gens ne se contentaient pas de récolter – et probablement de moudre et de cuire – les graines de téosinte avant l’apparition de ces mutations, mais qu’ils sélectionnaient également des caractéristiques favorables telles que la qualité du grain et la taille de l’épi. Cela suggère à son tour un « goulot d’étranglement » dans l’évolution du maïs : Plusieurs mutations utiles ont été réunies dans une seule plante, puis les graines de cette plante ont été propagées, donnant naissance à toutes les variétés de maïs contemporaines. Une telle prédiction peut être testée en calculant le nombre de générations et d’individus qu’il faudrait pour tenir compte de la variabilité moléculaire présente dans le maïs contemporain. Les résultats d’un tel test suggèrent un goulot d’étranglement pour la domestication du maïs de seulement 10 générations et une population fondatrice de seulement 20 individus ( 8). Ce phénomène s’est-il produit une seule fois ou plusieurs fois ? Comme les différences génétiques apparaissent à un rythme assez constant, on peut répondre à cette question en construisant des arbres généalogiques à partir de séquences similaires provenant de différentes variétés de téosinte et de maïs contemporain. Les résultats sont sans équivoque : Toutes les variétés contemporaines de maïs appartiennent à une seule famille, indiquant un seul événement de domestication.

Sachant à quelle vitesse les différences apparaissent, combien il y en a aujourd’hui, et où la famille d’origine survit, il est possible de déterminer quand – et où – tout a commencé. La réponse est que le maïs est très probablement né de la téosinte de la sous-espèce parviglumis dans le bassin de la rivière Balsas, dans le sud du Mexique, il y a environ 9000 ans ( 9). Une nouvelle datation récente d’épis de maïs provenant de la grotte de Guilá Naquitz (à environ 500 km du bassin de la rivière Balsas) a démontré qu’ils avaient plus de 6 200 ans, ce qui constitue un soutien archéologique aux résultats moléculaires ( 10, 11). Ces premiers épis de maïs ne ressemblent pas beaucoup à ceux du maïs moderne, mais ils ressemblent encore moins aux épis de téosinte (voir la figure). Ils sont durs et comportent plusieurs rangées de grains étroitement attachés, ce qui implique que les plantes n’auraient pas survécu si des personnes n’avaient pas détaché et planté les graines. En revanche, la structure reproductive de la téosinte, le rachis, se détache à maturité pour libérer ses graines dures. Ainsi, même il y a 6000 ans, les anciens épis de maïs ressemblaient déjà à du maïs.

Popcorn primitif. Le téosinte ( à gauche) et le maïs primitif ( à droite). Le maïs primitif a été « reconstruit » en croisant la téosinte avec le maïs argentin.

CREDIT : JOHN DOEBLEY

Le maïs génétiquement modifié s’est répandu loin… et vite. Le maïs apparaît dans les archives archéologiques du sud-ouest des États-Unis il y a plus de 3000 ans ( 12), et il est évident que la taille des épis avait déjà augmenté sous l’effet de la sélection. L’étude de Jaenicke-Després et al. ( 1) examine la sélection de caractères qui ne peuvent pas être observés dans les épis fossiles. À partir de minuscules échantillons d’épis fossiles provenant des grottes d’Ocampo, dans le nord-est du Mexique (2300 à 4400 ans), et de la grotte de Tularosa, sur les hauts plateaux de Mogollon, au Nouveau-Mexique (650 à 1900 ans), les auteurs ont extrait de l’ADN et amplifié, cloné et séquencé de petits fragments d’ADN du gène tb1, du gène pbf, qui contrôle la quantité de protéines de stockage, et du gène su1, qui code pour une enzyme de séparation de l’amidon dont l’activité affecte la texture des tortillas de maïs. Ils ont comparé leurs anciennes séquences d’ADN avec celles de 66 landraces de maïs (le maïs cultivé par les agriculteurs indigènes) d’Amérique du Sud, centrale et du Nord et de 23 lignées de téosinte parviglumis.

Ils rapportent que les allèles de ces gènes typiques du maïs moderne étaient déjà présents il y a plus de 4000 ans, ce qui implique que l’architecture de la plante et les propriétés nutritives du grain ont été sélectionnées très tôt, bien avant que le maïs n’atteigne l’Amérique du Nord. Les 11 épis anciens portaient tous l’allèle tb1 présent dans le maïs moderne, mais moins de la moitié des 23 variétés de téosinte portaient cet allèle. De même, tous les échantillons anciens contenaient un allèle pbf qui est commun chez le maïs mais rare chez la téosinte. L’allèle moderne prédominant su1 a été trouvé dans tous les épis mexicains anciens, mais les épis plus jeunes du Nouveau-Mexique avaient plusieurs allèles différents, ce qui suggère que ce gène était encore en cours de sélection lorsque le maïs a atteint l’Amérique du Nord.

Les auteurs concluent que « … il y a 4400 ans, les premiers agriculteurs avaient déjà eu un effet d’homogénéisation substantiel sur la diversité allélique au niveau de trois gènes associés à la morphologie du maïs et aux propriétés biochimiques de l’épi de maïs. » Cela suggère qu’une fois cette combinaison spéciale d’OGM assemblée, les plantes se sont avérées si supérieures en tant que culture alimentaire qu’elles ont été soigneusement propagées et largement adoptées, provoquant peut-être une sorte de révolution verte préhistorique. Cela implique également que la perte apparente de diversité génétique après l’introduction de variétés de blé et de riz à haut rendement de la Révolution verte dans les années 1960 et 1970, et assistant à l’adoption rapide de cultures GM supérieures aujourd’hui, est loin d’être un phénomène nouveau.

L’auteur est au Huck Institute for Life Sciences, Pennsylvania State University, University Park, PA 16802, USA. E-mail : [email protected]

Recopié avec la permission de Science, Vol 302, Issue 5648, 1158-1159, 14 novembre 2003

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