C’était, écrivait Charles Darwin en 1879, « un abominable mystère ». Ailleurs, il l’a décrit comme « un phénomène des plus perplexes ». Vingt ans après la publication de son ouvrage fondamental L’origine des espèces, certains aspects de l’évolution dérangeaient encore le père de la biologie évolutive. Le principal d’entre eux était le problème des fleurs.

Les plantes à fleurs, des gardénias aux graminées, des nénuphars au blé, appartiennent à un groupe vaste et diversifié appelé les angiospermes. Contrairement à presque tous les autres types de plantes, elles produisent des fruits qui contiennent des graines. Ce qui inquiète Darwin, c’est que les premiers échantillons fossiles remontent tous au milieu de la période du Crétacé, il y a environ 100 millions d’années, et qu’ils présentent une variété de formes et de tailles déconcertante. Cela suggérait que les plantes à fleurs avaient connu une explosion de diversité très peu de temps après leurs origines – ce qui, si c’était vrai, menaçait de saper tout le modèle de Darwin d’évolution graduelle par la sélection naturelle.

En fait, des recherches récemment publiées ont révélé que les angiospermes ont évolué relativement graduellement après tout. Pourtant, il reste encore un certain nombre de questions clés. Les quelque 350 000 espèces connues de plantes à fleurs représentent environ 90 % de toutes les espèces végétales vivantes. Sans elles, nous n’aurions aucune de nos principales cultures, y compris celles utilisées pour nourrir le bétail, et l’un des plus importants puits de carbone qui absorbent nos émissions de dioxyde de carbone ferait défaut. Comment et où sont-ils apparus ? Et, peut-être plus important encore, pourquoi ont-ils connu un succès aussi spectaculaire ?

Darwin était un expert incontesté des origines. Ses idées remarquables ont contribué à établir un cadre pour la façon dont les nouvelles espèces se forment – et il était catégorique sur le fait que le processus était lent et graduel.

« Comme la sélection naturelle agit uniquement en accumulant de légères variations successives et favorables, elle ne peut produire aucune modification importante ou soudaine ; elle ne peut agir que par des étapes très courtes et lentes », écrivait-il dans L’origine des espèces.

Mais Darwin était douloureusement conscient qu’il y avait des exceptions apparentes à sa règle lente et régulière. Les angiospermes étaient une source particulière de frustration. Les angiospermes n’existaient tout simplement pas pendant la majeure partie de l’histoire de la Terre. Les premières forêts étaient peuplées de plantes primitives bizarres ressemblant à des arbres et étroitement liées aux mousses et aux prêles qui ne représentent qu’une partie infime des communautés végétales actuelles. Plus tard, un groupe appelé les gymnospermes – des plantes à graines non enfermées comme les conifères – a pris le dessus. Au début du 19e siècle, des scientifiques comme Adolphe-Théodore Brongniart ont commencé à rassembler tout ce qui était alors connu sur les plantes fossiles. De tels travaux ont mis en évidence le fait qu’une énorme variété d’angiospermes – souvent appelées « plantes supérieures » ou dicotylédones au XIXe siècle – est apparue trop soudainement au milieu de la période géologique du Crétacé.

L’apparition soudaine des plantes à fleurs était plus qu’une simple perplexité. C’était des munitions contre le modèle évolutionniste de Darwin

 » L’apparition soudaine de tant de Dicotylédones… m’apparaît comme un phénomène des plus perplexes pour tous ceux qui croient en une forme quelconque d’évolution, en particulier pour ceux qui croient en une évolution extrêmement graduelle « , écrivait Darwin au naturaliste suisse Oswald Heer en 1875.

Il était bien conscient que l’apparition soudaine des plantes à fleurs était plus que perplexe. Elle fournissait également à ses critiques des munitions contre son modèle évolutionniste.

Darwin a cependant suggéré une solution. Les angiospermes, dit-il, ont pu évoluer progressivement dans une région éloignée du monde, encore inexplorée par les scientifiques. Au milieu du Crétacé, quelque chose les a fait sortir de leur patrie et se répandre rapidement dans le monde. Selon Darwin, cela donnerait l’impression trompeuse aux chercheurs travaillant en Europe et en Amérique du Nord qu’une grande variété d’espèces de plantes à fleurs avaient toutes évolué en même temps. Conscient du manque de preuves pour étayer sa théorie, Darwin la qualifia de « misérablement pauvre ».

En fait, sa spéculation s’est depuis avérée en partie correcte. Des angiospermes qui précèdent les spécimens du Crétacé moyen de dizaines de millions d’années ont commencé à apparaître dans des roches de Chine. Mais Darwin n’avait pas tout à fait raison, car de très rares angiospermes primitifs ont été découverts en Europe et aux États-Unis également.

« Nos connaissances ont beaucoup progressé depuis la fin du XIXe siècle », déclare Laurent Augusto, de l’Institut national de la recherche agronomique de Bordeaux, en France. Les paléobotanistes ne sont peut-être pas encore d’accord sur le lieu et le moment précis de l’apparition des plantes à fleurs, mais leur apparition dans le registre fossile beaucoup plus tôt que ce que l’on savait auparavant signifie qu’elles ne constituent plus un problème pour la théorie de l’évolution graduelle de Darwin. D’autres débats à leur sujet, notamment concernant leur diversité spectaculaire, restent cependant actifs.

« Notre monde est un monde d’angiospermes », dit Augusto. « Dans de nombreux écosystèmes, ils dominent en espèces et en biomasse – cette domination écologique des angiospermes reste inexpliquée. »

Des indices sur les origines ultimes des plantes à fleurs se trouvent en Nouvelle-Calédonie, une petite île située à environ 1 600 kilomètres à l’est de l’Australie. Ici, à peu près à l’époque où Darwin agonisait sur son problème d’angiospermes, les botanistes ont découvert une plante appelée Amborella. Une étude minutieuse menée au cours du siècle dernier a montré qu’elle était la seule survivante de l’une des toutes premières branches de l’arbre de l’évolution des angiospermes. Cela signifie que sa relation avec toutes les fleurs vivantes est un peu comme celle de l’ornithorynque à bec de canard avec tous les mammifères vivants : elle peut sembler sans prétention, mais Amborella peut nous en dire plus que l’orchidée la plus élaborée sur la façon dont les angiospermes ont d’abord évolué.

L’année dernière, la plante a finalement dévoilé certains de ses secrets. Le projet du génome d’Amborella a dévoilé une version préliminaire du génome de la plante. Les premiers angiospermes ont dû évoluer à partir de l’une des espèces de gymnospermes qui dominaient le monde à l’époque. Le génome d’Amborella suggère que les premiers angiospermes sont probablement apparus lorsque le gymnosperme ancestral a subi un événement de « doublement du génome entier » il y a environ 200 millions d’années.

Les fleurs ont été une caractéristique déterminante des angiospermes dès le début de leur évolution

Le doublement du génome se produit lorsqu’un organisme obtient par erreur une copie supplémentaire de chacun de ses gènes pendant la division cellulaire qui se produit dans le cadre de la reproduction sexuée. Le matériel génétique supplémentaire donne aux organismes dont le génome a été doublé le potentiel d’évoluer vers de nouveaux traits qui peuvent fournir un avantage concurrentiel. Dans le cas des premiers angiospermes, le matériel génétique supplémentaire a permis aux plantes de développer de nouvelles structures, jamais vues auparavant, comme les fleurs. La flore mondiale ne serait plus jamais la même.

Les résultats du génome d’Amborella suggèrent fortement que les fleurs ont été une caractéristique déterminante des angiospermes dès le début de leur évolution. Les fleurs elles-mêmes pourraient-elles aider à expliquer pourquoi les angiospermes sont devenus si diversifiés ?

Darwin était certainement ouvert à cette possibilité. Alors qu’il se débattait avec le problème posé par l’apparition apparemment soudaine des angiospermes, il reçut une lettre de Gaston de Saporta, un biologiste français qui affirmait que les preuves apparentes du registre fossile du 19ème siècle suggérant que le groupe de plantes était apparu soudainement ne devaient pas être un problème pour la théorie de l’évolution graduelle de Darwin. Cela montre simplement que les angiospermes étaient une exception inhabituelle à sa règle générale. Les plantes à fleurs et leurs insectes pollinisateurs ont évolué ensemble, a raisonné Saporta, et cette « coévolution » a poussé les deux groupes à se diversifier de manière exceptionnellement rapide.

« Votre idée… me semble splendide », a répondu un Darwin enthousiaste. « Je suis surpris que l’idée ne me soit jamais venue à l’esprit, mais c’est toujours le cas lorsqu’on entend pour la première fois une explication nouvelle et simple d’un phénomène mystérieux. »

Mais la théorie rencontre des difficultés aujourd’hui, dit Augusto. Les premiers angiospermes avaient peut-être des fleurs, mais nous savons maintenant, grâce aux fossiles, que ces premières fleurs étaient très simples – et probablement pas très attrayantes pour les pollinisateurs. Lorsque les grandes fleurs audacieuses qui attirent les insectes sont apparues, les angiospermes étaient déjà diversifiés.

Une autre théorie, avancée par Frank Berendse et Marten Scheffer de l’université de Wageningen aux Pays-Bas en 2009, repose sur le fait que les angiospermes sont beaucoup plus productifs que les gymnospermes comme les conifères. Peut-être ont-ils simplement supplanté les plantes rivales en poussant plus vite et en s’accaparant la part du lion des nutriments, ont-ils suggéré.

« Notre article se voulait un peu provocateur », dit Berendse, pour encourager les botanistes et ceux qui étudient les plantes fossiles à collaborer plus étroitement pour expliquer l’essor spectaculaire des angiospermes.

Il n’y a pas d’explications simples à la diversité et à la dominance écologique des plantes à fleurs

En fait, les deux avaient déjà commencé à travailler ensemble. Plus tôt en 2009, une équipe dirigée par Tim Brodribb à l’Université de Tasmanie à Hobart, en Australie, a publié le premier d’une série d’articles explorant l’évolution des angiospermes en examinant des feuilles fossiles. Ils ont découvert que leurs feuilles ont gagné beaucoup plus de nervures au cours du Crétacé, ce qui leur aurait fourni plus d’eau pour la photosynthèse et leur aurait permis de croître plus rapidement.

« Cela a fourni un soutien très fort à nos idées », dit Berendse. Mais comme pour l’hypothèse de la fleur, des problèmes subsistent avec la théorie basée sur les nutriments. Par exemple, si les feuilles individuelles des angiospermes sont plus efficaces pour la photosynthèse que les aiguilles des conifères, ces derniers peuvent être en mesure de compenser parce que leurs aiguilles ont collectivement une surface beaucoup plus grande que celle des feuilles d’un angiosperme moyen.

Malheureusement, il n’y a pas d’explications simples pour la diversité et la dominance écologique des plantes à fleurs. « Très probablement, aucune théorie unique ne peut expliquer l’essor massif des angiospermes », admet Berendse.

Il est plus probable, dit Augusto, que plusieurs facteurs aient joué un rôle, chacun étant plus ou moins important en des lieux et des temps spécifiques. Par exemple, la théorie de la productivité de Berendse peut s’appliquer dans les ceintures tropicales, où des sols riches pourraient donner aux angiospermes avides de nutriments un avantage vital sur les gymnospermes, mais elle pourrait ne pas expliquer ce qui se passe dans les régions aux sols pauvres, où les angiospermes sont potentiellement privés des nutriments dont ils ont besoin. Et les fleurs simples des premiers angiospermes ont peut-être peu contribué à l’évolution du groupe, mais lorsque des fleurs élaborées sont finalement apparues, elles ont probablement contribué à pousser le groupe de plantes à s’emparer du monde.

C’est-à-dire, si elles se sont vraiment emparées du monde. Il peut sembler étrange de suggérer le contraire alors qu’il existe quelque chose comme 350 000 espèces d’angiospermes connues et pas beaucoup plus de 1000 gymnospermes, dont la plupart sont des conifères. Mais, selon M. Brodribb, le succès ne tient pas seulement à la diversité. Parmi les quelques espèces de conifères qui survivent, beaucoup sont surabondantes.

« Dans l’hémisphère nord, les conifères dominent la vaste zone boréale et une grande partie de la zone tempérée », explique Brodribb. Il ajoute que les angiospermes ne sont pas devenus écologiquement dominants dans beaucoup de ces régions. Cela pourrait être dû au fait que les sols y sont trop pauvres pour qu’ils puissent acquérir un avantage nutritionnel, conformément aux idées de Berendse, ou peut-être parce que les températures descendent trop bas pour qu’ils puissent survivre. Mais pourquoi, même en 350 000 tentatives, les angiospermes n’ont pas trouvé d’espèces capables de surmonter ces problèmes et de supplanter ces conifères du Nord est un autre mystère non résolu.

Dans l’hémisphère nord, les conifères règnent

Les phytologues d’aujourd’hui ont, on le comprend, une meilleure maîtrise des origines des plantes à fleurs que Darwin, mais ils ont encore du mal à expliquer la diversité du groupe, et pourquoi malgré cela il n’a pas réussi à devenir dominant dans certaines parties du monde.

Augusto, au moins, est confiant que des réponses finiront par être trouvées, en partie parce que ces mystères continuent de fasciner les chercheurs. Et s’il ne fait aucun doute que cette fascination découle en partie de l’importance écologique et économique des angiospermes aujourd’hui, elle est peut-être aussi due en partie à Darwin et à son sens du verbe. Je pense que la citation de l' »abominable mystère » contribue à l’intérêt général pour les angiospermes », ajoute Augusto.