1 Introduction
Le domaine des neurosciences comportementales a immensément progressé au cours du siècle dernier et comprend le développement d’une méthodologie et d’outils scientifiques pour sonder divers aspects de la cognition. Le « test de reconnaissance d’objet à un essai », réalisé pour la première fois par Ennaceur et Delacour en 1988, est devenu un modèle largement accepté pour étudier non seulement la mémoire de reconnaissance d’objet, mais aussi la mémoire de travail, l’attention, l’anxiété, la néophobie et la néophilie (Antunes et Biala, 2011 ; Goulart et al., 2010 ; Silvers et al., 2007) et pour évaluer les changements causés par des interventions pharmacologiques et des lésions cérébrales. D’abord développé pour les rongeurs, le test de reconnaissance de nouveaux objets (NOR) a également été utilisé pour examiner la mémoire chez les humains, les primates, les pigeons, les hamsters, les lapins et les poissons. Ce chapitre décrira comment le test NOR et des variantes de ce test ont été adaptés pour être utilisés avec des poissons d’eau douce et marins, et comment ces poissons se sont comportés dans les tests NOR et de mémoire de type épisodique (ELM).
Selon des estimations récentes, il existe plus de 32 500 espèces de poissons dans les écosystèmes océaniques et d’eau douce, et ils représentent environ la moitié des vertébrés vivants sur la planète (Nelson, 2006). Les poissons peuvent vivre dans des environnements très différents et résister à divers défis physiologiques qui, en fin de compte, affectent leurs répertoires comportementaux. Par exemple, certains poissons vivent dans de l’eau douce ne contenant presque pas de sel (0,1 mOsmol/kg), tandis que d’autres prospèrent dans la mer (∼1000 mOsmol/kg) et jusqu’à des environnements hypersalins (2400 mOsmol/kg) (McCormick et al., 2013), et par conséquent, ils ont besoin de processus ionorégulateurs complètement opposés pour équilibrer leur milieu interne (∼300 mOsmol/kg). Les poissons euryhalins peuvent même passer de l’eau salée à l’eau de mer et vice-versa (McCormick et al., 2013). D’autres poissons comme la carpe crucifère (Carassius carassius) peuvent vivre dans des eaux à 4°C sans aucun oxygène (anoxie complète) pendant plusieurs mois (Nilsson, 2001). Il s’agit là d’exploits physiologiques qui n’ont aucune comparaison avec les systèmes des mammifères. Il se peut qu’en tant qu’animaux terrestres, nous n’ayons pas un bon rapport avec la vie sous-marine et que nous ne passions pas beaucoup de temps à observer les poissons dans leur habitat naturel. C’est pourquoi les chercheurs et le grand public ont généralement tendance à sous-estimer les capacités physiologiques et mentales des poissons (Brown et al., 2008 ; Brown, 2014). Cependant, de nombreuses découvertes intéressantes ont été faites au fil des ans, qui permettent de mieux comprendre leurs capacités cognitives à partir de leur comportement dans la nature. Par exemple, l’utilisation d’outils par les poissons a été décrite dès 1958, soit 3 ans avant la découverte par Jane Goodall de l’utilisation d’outils chez les chimpanzés (voir Bshary et al., 2002 ; Patton et Braithwaite, 2015). Le poisson-chat hoplo brun (Hoplosternum thoracatum) pond des œufs puis sécrète une substance semblable à du gluten qu’il utilise pour coller ses œufs à la litière de feuilles (c’est-à-dire une » tablette « ). En cas de menace, ces poissons ramassent cette » tablette » et mettent les œufs en sécurité (Armburst, 1958). Des cichlidés africains (Aequidens paraguayensis) ont été observés transportant des œufs avec des tablettes de feuilles (Keenleyside et Prince, 1976 ; Timms et Keenleyside, 1975), et le brosme à taches noires (Choerodon schoenleinii) a été observé saisissant une coquille dans sa bouche et la fracassant contre une roche, utilisant ainsi une enclume semblable à une roche (Jones et al., 2011). De plus, l’utilisation d’outils a récemment été observée dans une étude en laboratoire sur des morues de l’Atlantique (Gadus morhua) (Millot et al., 2013). Il existe de nombreuses autres descriptions de l’utilisation d’outils, des capacités spatiales et de navigation et de la dynamique sociale chez les poissons qui dépassent le cadre de ce chapitre (pour revue, voir, Brown, 2014 ; Bshary et al., 2002 ; Patton et Braithwaite, 2015).
En ce qui concerne l’apprentissage et la mémoire, parmi les différentes espèces de poissons, les gobies semblent avoir des capacités de mémoire spatiale exceptionnelles. Ils ont été étudiés au cours du dernier demi-siècle. Observés pour la première fois dans la nature, ces poissons vivent dans la zone de marée où la colonne d’eau monte à marée haute et où ils peuvent explorer toute la zone intertidale. Pendant la marée basse, la colonne d’eau diminue, ne laissant que de petites flaques d’eau dans lesquelles les gobies peuvent vivre. S’ils sont stimulés par un prédateur pendant la marée basse, les gobies deviennent aériens et sautent d’une mare à l’autre. Souvent, les bords supérieurs des bassins ne permettent pas aux gobies de voir leur cible, ce qui nécessite une mémoire précise du bassin cible (Aronson, 1951, 1971). Cette mémoire spatiale a été étudiée en laboratoire, et il a été constaté qu’elle pouvait être conservée jusqu’à 40 jours (Aronson, 1971), ce qui est bien supérieur à la « mémoire de 3 secondes » du mythe du poisson. D’autres études ont démontré que la mémoire était maintenue pendant au moins 10 jours dans une tâche d’alternance spatiale chez le poisson zèbre (Williams et al., 2002), pendant au moins 12 jours dans un test de discrimination renforcée par la nourriture chez le cichlidé jaune électrique (Labidochromis caeruleus) (Ingraham et al., 2016) et jusqu’à 1 mois dans un test de mémoire implicite chez le poisson paradise (Macropodus opercularis) (Csányi et al., 1989). Dans un paradigme de conditionnement de trace appétissante, la morue de l’Atlantique (G. morhua) a démontré une rétention de mémoire après au moins 3 mois (Nilsson et al., 2008) et dans une tâche de réponse d’évasion, le poisson arc-en-ciel tacheté (Melanotaenia duboulayi) a démontré une rétention de mémoire 11 mois après leur exposition initiale au test (Brown, 2001). Dans ces deux dernières études, les poissons ont été entraînés et testés en groupe.
La majorité des études sur l’apprentissage et la mémoire au cours du siècle dernier ont été réalisées sur des poissons rouges hébergés en laboratoire ou des poissons sauvages ; cependant, au cours de la dernière décennie, on a assisté à une recrudescence des recherches sur le poisson zèbre (Danio rerio). Ce poisson est devenu un organisme modèle utile dans les études de neuroscience comportementale et de pharmacologie (Bailey et al., 2015 ; Kalueff et al., 2013 ; Levin et al., 2007 ; Norton et Bally-Cuif, 2010 ; Tierney, 2011 ; Mathur et Guo, 2010 ; Orger et de Polavieja, 2017). Il a été utilisé pour étudier de nombreux aspects du comportement, notamment la récompense, l’apprentissage et la mémoire, la réponse aux drogues, l’agression, l’anxiété et le sommeil (Collier et Echevarria, 2013 ; Hamilton et al., 2017b ; Holcombe et al., 2013 ; Perathoner et al., 2016 ; Norton et Bally-Cuif, 2010). Le système nerveux central du poisson zèbre est beaucoup moins complexe que celui de l’homme ; cependant, les principales divisions du cerveau (cerveau antérieur, cerveau moyen et cerveau postérieur) et les systèmes de neurotransmetteurs sont conservés (Panula et al., 2010). Avec l’achèvement du séquençage de son génome (Kettleborough et al., 2013), le poisson zèbre est un modèle de choix pour les généticiens en raison de sa simplicité de manipulation via des techniques de génétique directe (Patton et Zon, 2001) et inverse (Rinkwitz et al., 2011). Par conséquent, on s’attend à ce que l’utilisation du poisson zèbre aide à déterminer les mécanismes neuronaux et génétiques contrôlant les comportements de base et complexes (Holtzman et al., 2016 ; Blaser et Vira, 2014 ; Gerlai, 2012 ; Feierstein et al., 2015 ; Naumann et al., 2016 ; Friedrich et al., 2010 ; Leighton et al., 2018).
Les études sur l’apprentissage et la mémoire ont démontré que le poisson zèbre est capable d’effectuer un large éventail de tâches d’apprentissage et de mémoire. Par exemple, les poissons zèbres élevés uniquement avec de la nourriture rouge, bleue, verte ou blanche mordaient plus fréquemment les bandes de plastique de la même couleur que la nourriture avec laquelle ils étaient élevés par rapport aux bandes d’autres couleurs (Spence et Smith, 2008). Dans un test en labyrinthe en T avec deux bras de couleurs distinctes, l’entrée dans le bras de la » bonne » couleur était systématiquement récompensée par de la nourriture. Les poissons zèbres ont été capables d’effectuer une tâche de discrimination visuelle ; ils ont montré une préférence pour le bras coloré qui était associé à une récompense alimentaire (Colwill et al., 2005). Dans certains tests comportementaux, un « renforçateur négatif » a également été utilisé pour examiner la mémoire associative. La phéromone d’alarme est un composé libéré lors de la blessure des cellules épidermiques du poisson zèbre et provoque une réponse d’alarme innée. Hall et Suboski (1995) ont constaté qu’après avoir associé la phéromone d’alarme à une lumière rouge ou à une molécule odorante telle que la morpholine (stimuli initialement neutres), le poisson-zèbre présentait une réaction d’alarme à l’un ou l’autre de ces stimuli en l’absence de la phéromone d’alarme (Hall et Suboski, 1995). La réponse d’évitement est un autre type d’apprentissage conditionné qui implique l’administration de stimuli stressants ou nocifs qui amènent l’organisme à éviter le stimulus. Par exemple, le poisson zèbre peut être conditionné à franchir une haie à la vue d’un signal lumineux si ce signal est systématiquement suivi de légers chocs électriques (Pradel et al., 1999, 2000). Le poisson zèbre a également été testé dans des paradigmes d’apprentissage spatial. Ils peuvent apprendre à nager vers les côtés alternés d’un aquarium afin de récolter une récompense alimentaire (Smith et al., 2010 ; Williams et al., 2002) ou d’éviter un stimulus aversif (Levin et Chen, 2004). Par conséquent, un large éventail de tests d’apprentissage et de mémoire qui ont été utilisés chez les rongeurs sont maintenant adaptés et réalisés par le poisson zèbre.