Pourquoi les Chl a et b ont-elles été sélectionnées dans l’environnement terrestre ?

Le spectre d’absorption de la Chl a a présenté une tendance cohérente à éviter le PARdir et il produit des re et rp négatifs cohérents de PARglb, tandis que celui de la Chl b a eu tendance à absorber le PARdiff, ce qui suggère que la Chl a peut éviter efficacement le rayonnement solaire fort et direct et que la Chl b peut utiliser efficacement le rayonnement solaire diffus. Ces différences sont causées par de légers décalages dans la position et la largeur de bande des pics d’absorption dans les régions bleue et rouge (Fig. 1a), l’efficacité d’absorption élevée de Chl b pour PARglb dans l’environnement terrestre étant liée au fait qu’elle possède une bande d’absorption Soret plus élevée que Chl a et la plus grande longueur d’onde Soret parmi les pigments Chl (environ 452 nm dans l’éther diéthylique ; Mimuro et al. 2011). De telles différences fonctionnelles entre les pigments photosynthétiques semblent être tout à fait adaptatives pour la vie dans l’environnement de rayonnement terrestre et suggèrent que les progéniteurs d’algues vertes ont été sélectionnés parmi les nombreux autres organismes photosynthétiques vivant dans un environnement aquatique avec différents pigments photosynthétiques (Björn et al. 2009 ; Kunugi et al. 2016).

Kunugi et al. (2016) ont suggéré que l’élimination de Chl b des antennes centrales du PSI a grandement contribué à l’évolution des plantes vertes terrestres. Pour étendre ce concept, nous avons analysé les spectres d’absorption des Chl c1 et d. Chl c1 est une forme commune de Chl c. Elle est largement distribuée parmi les endosymbiontes secondaires dérivés des algues rouges et convient aux conditions de lumière de leurs habitats marins (Garrido et al. 1995). La Chl c fonctionne avec la Chl a et les caroténoïdes comme des pigments capteurs de lumière. La Chl a ne présente qu’une faible absorbance entre 450 et 650 nm, tandis que la Chl b ou la Chl c présentent une absorbance accrue dans cette plage, à la fois aux extrémités de longue et de courte longueur d’onde (Kirk 2011). Les re pour PARdir et PARdiff de Chl c1 étaient similaires à ceux de Chl b, mais ses valeurs rp, en particulier le jour nuageux, étaient inférieures à celles de Chl b (Fig. 5g, h). Les valeurs rp et re pour la PARglb de Chl c1 se situaient entre celles de Chl a et b (Fig. 7). Le pic d’absorbance de Chl c1 à l’extrémité des grandes longueurs d’onde est significativement plus petit que celui de Chl b (Fig. 1a) ; ainsi, l’absorption des photons par Chl c1 dans la région des grandes longueurs d’onde devient beaucoup plus faible que celle de Chl b. Par conséquent, Chl c1 ne surpasse pas Chl b en tant que pigment récolteur de lumière dans l’environnement terrestre, où les photons de plus grandes longueurs d’onde sont abondants.

Chl d ne se trouve que dans quelques cyanobactéries habitant des environnements aquatiques (Kashiyama et al. 2008) et constitue une partie du complexe du centre de réaction de la lumière plutôt que d’apparaître simplement comme un pigment accessoire (Mielke et al. 2011). Il est intéressant de noter que les valeurs rp et re de la Chl d se situent systématiquement entre celles des Chl a et b et restent relativement constantes quelle que soit la classe de PAR (Figs. 5, 7). Ainsi, il semble que la Chl d aquatique ne serait pas bien adaptée à l’environnement terrestre à rayonnement direct-diffus, car ses caractéristiques d’absorption ne seraient pas satisfaisantes pour éviter ou recueillir le rayonnement solaire.

Il est à noter que nous avons utilisé des données spectrales décalées de + 10 nm de Chls dans l’étude actuelle pour refléter l’environnement protéique (Fig. 1a). Il est toutefois intéressant de noter que cet ensemble de données corrigées présentait une corrélation similaire mais plutôt faible avec le rayonnement solaire spectral par rapport à la recherche précédente (Kume et al. 2016).

Quel est l’avantage de former des complexes pigment-protéine ?

Le spectre du rayonnement incident détermine l’efficacité des spectres d’absorption des pigments, mais la biosynthèse de la Chl et sa régulation dans les embryophytes dépendent : de l’espèce végétale, du stade de développement et des facteurs environnementaux, tels que les conditions de lumière, la température et la composition de l’atmosphère ambiante. Ainsi, la formation de la chlorophylle peut être régulée à différents niveaux. Il est bien établi que le rapport Chl a/b augmente dans des conditions non ombragées (c’est-à-dire lorsque l’exposition au PARdir est élevée) et diminue dans des environnements plus ombragés (c’est-à-dire lorsque le PARdiff relatif est élevé). Ce phénomène se produit à toutes les échelles, depuis l’intra-chloroplaste (Anderson et al. 1988) jusqu’aux feuilles (Terashima 1989) et à la plante entière (Bordman 1977). De plus, Kume et Ino (1993) ont observé des changements saisonniers clairs dans le rapport Chl a/b dans les feuilles d’arbustes à feuilles larges et à feuilles persistantes. Les Chl et les caroténoïdes dans les membranes thylakoïdes des plantes forment des complexes pigment-protéine. Le Chl b est présent exclusivement dans les LHC, qui fonctionnent comme des antennes périphériques (Kunugi et al. 2016). Chez les plantes vertes, la taille de l’antenne de la PSII est déterminée par la quantité de LHCII (Jansson 1994 ; Tanaka et Tanaka 2011) et les niveaux de LHCII sont fortement corrélés à l’accumulation de Chl b (Bailey et al. 2001 ; Jia et al. 2016), qui est synthétisée à partir de Chl a par la chlorophyllide a oxygénase (Tanaka et Tanaka 2011 ; Yamasato et al. 2005). Lorsque les plantes poussent sous de faibles intensités lumineuses, la synthèse de Chl b est accrue et la taille de l’antenne augmente (Bailey et al. 2001). LHCII étant le principal complexe de capture de la lumière des plantes et la protéine membranaire la plus abondante, le spectre d’absorption du trimère LHCII peut représenter le spectre d’absorption moyen du chloroplaste (Kume 2017). Le spectre d’absorption de LHCII est significativement différent de celui d’une seule molécule de Chl ou des photosystèmes centraux, notamment en ce qui concerne le pic d’absorption secondaire qui se produit à 472 nm avec un épaulement à 653 nm (Fig. 1b).

Prévenir l’absorption d’énergie excessive dans les photosystèmes est une stratégie de survie essentielle dans les environnements terrestres, où la concentration atmosphérique de CO2 est trop faible pour utiliser le rayonnement solaire incident en toute sécurité pour la photosynthèse et où la densité du flux de photons peut fluctuer de plusieurs ordres de grandeur (Kume 2017 ; Ruban 2015). Kume et al. (2016) ont constaté que l’absorbance spectrale de Chl a est fortement corrélée négativement avec l’irradiance spectrale de PARglb à midi et Kunugi et al. (2016) ont montré que l’exclusion de Chl b des antennes centrales est cruciale pour favoriser la résistance à la haute lumière. Dans la présente étude, nous avons constaté que les noyaux PSI et PSII, qui n’incluent pas Chl b, présentaient des valeurs re et rp fortement négatives sous PARdir, et que ces valeurs avaient tendance à être plus négatives que celles de Chl a. Cependant, l’ajout de LHCI, qui inclut Chl b, à PSI pour former PSI-LHCI a entraîné une augmentation de re, tandis que le trimère LHCII, qui présente le rapport a/b le plus faible, présentait les valeurs re les plus élevées. Ces différences étaient principalement dues à des différences d’absorbance au voisinage de la bande de fréquence de 470 nm (figures 1b, 8). L’augmentation de Chl b dans les LHC augmente l’absorbance dans la bande d’onde SIR élevée plutôt que celle dans la bande d’onde SPFD élevée.

Relations entre l’absorbance spectrale du trimère du complexe de récolte de la lumière II (LHCII), du photosystème I (PSI)-LHCI, et du noyau du PSI et l’irradiance spectrale (a) du rayonnement solaire direct photosynthétiquement actif (PAR) et (b) du PAR solaire diffus à midi. L’absorbance spectrale est représentée sur l’axe des y et l’irradiance spectrale sur l’axe des x à des intervalles de 3,35 nm dans la largeur de bande 400-680 nm. Les points ayant des longueurs d’onde consécutives sont reliés par une ligne. Les points ayant les longueurs d’onde les plus courtes (400 nm) et les plus longues (680 nm) sont indiqués par des carrés et des croix, respectivement. Les lignes pointillées horizontales indiquent l’absorbance de chaque photosystème à 570 nm et les flèches verticales indiquent la différence entre celles-ci, qui est principalement causée par la quantité de Chl b contenue dans chaque photosystème ou antenne

Les spectres des photosystèmes et des LHC sont systématiquement ajustés pour éviter la bande d’onde élevée du SPFD (figure 8a). Cependant, les spectres des photosystèmes et des LHC sont différents en raison des différentes teneurs en Chl b et ont des relations fonctionnelles complémentaires. Par rapport aux noyaux PSI et PSII, le LHCII présente une absorbance plus élevée sur l’extrémité à courte longueur d’onde et une absorbance relativement plus faible sur l’extrémité à longue longueur d’onde (Fig. 1b). Le pic d’absorbance spectrale dans la bande d’onde SIR élevée (< 520 nm) est élevé et celui dans la bande d’onde SPFD élevée (> 670 nm) est faible. Par conséquent, bien que les valeurs rp du LHCII ne soient que légèrement différentes de celles des noyaux PSI et PSII, l’absorbance spectrale totale augmente avec la combinaison des noyaux et des LHC.

Les valeurs rp de tous les complexes pigment-protéine ont montré une forte corrélation négative à l’exception de \({\text{PAR}}_{{{diff}}}}^{\text{P}}\). Ceci est le résultat de l’absorption par les caroténoïdes dans les complexes. Parmi les caroténoïdes, le β-carotène est presque exclusivement localisé dans les noyaux PSI et PSII, et la lutéine et d’autres caroténoïdes sont localisés dans les LHC (Esteban et al. 2016). Ces caroténoïdes absorbent les photons à haut SIR (400-520 nm) sans atténuation dans les photons à haut SPFD (550-700 nm), et réduisent l’absorption des photons à haut SIR par les Chls (Kume et al. 2016). Kume (2017) a précédemment discuté des effets filtrants des pigments accessoires et a défini l’énergie excédentaire (Es) comme la partie de l’énergie potentiellement échangée sous forme de chaleur dans l’énergie des photons absorbés. Les spectres d’absorption des caroténoïdes sont assez efficaces pour éliminer les photons qui produisent une Es élevée. Puisque les caroténoïdes fonctionnent à la fois dans la capture de la lumière et la photoprotection, des études supplémentaires sont nécessaires pour comprendre la différenciation fonctionnelle des caroténoïdes dans les complexes pigment-protéine.

Notamment, LHCII est l’antenne périphérique pour PSII et peut s’associer avec PSI selon les conditions de lumière (par exemple, Benson et al. 2015 ; Grieco et al. 2015). Les complexes LHCI médient l’interaction énergétique entre la LHCII « supplémentaire » et le noyau PSI dans la membrane intacte (Benson et al. 2015 ; Grieco et al. 2015). Les plantes ont une capacité beaucoup plus élevée à dissiper l’énergie lumineuse absorbée par l’antenne LHCII sous forme de chaleur. Cela pourrait être l’une des principales raisons de protéger l’antenne centrale d’un fort rayonnement solaire.

Pourquoi les plantes absorbent-elles moins de lumière verte ?

Puisque l’efficacité de l’utilisation de la lumière est une composante importante de la production de biomasse, plusieurs modèles de photosynthèse foliaire ont été proposés qui considèrent le profil d’absorption de la lumière basé sur l’utilisation optimale des photons PAR dans l’environnement terrestre. La plupart des discussions à ce sujet se sont concentrées sur l’utilisation efficace des photons PAR incidents dans la photosynthèse. Cependant, les relations entre les caractéristiques spectrales du rayonnement incident du soleil et le bilan énergétique des chloroplastes et les caractéristiques des pigments, ainsi que les façons dont ceux-ci affectent les conditions physiologiques des feuilles sont également d’une importance cruciale (Kume 2017).

La bande d’onde de la région verte du spectre (500-570 nm) est identique à celle de l’irradiance solaire forte et directionnelle à midi sous un ciel clair (figures 3a, 4i). Kume et al. (2016) ont montré que les absorbances spectrales des photosystèmes PSI-LHCI et LHCII et des feuilles intactes diminuent linéairement avec l’augmentation de l’irradiance spectrale de \(PAR_{{{{dir}}}}^{\text{E}}\) à midi dans la bande d’onde à forte irradiance spectrale (450-650 nm). Dans la présente étude, les noyaux PSI et PSII, qui ne contiennent pas de Chl b, présentaient l’absorbance la plus faible au voisinage de la bande de 460 nm (figures 1a, 8), ce qui contraste avec les organismes photosynthétiques marins qui sont adaptés pour améliorer l’efficacité de l’absorption dans la gamme de longueurs d’onde 450-650 nm. Par conséquent, les changements dans le système de récolte de la lumière peuvent avoir largement contribué à l’évolution des plantes vertes terrestres, qui sont finement réglées pour réduire l’absorption d’énergie excédentaire plutôt que d’absorber efficacement les photons PAR. Comme Ruban (2015) l’a souligné, l’antenne photosynthétique a été « réinventée » un certain nombre de fois au cours de l’évolution et provient donc de multiples ancêtres. Le centre de réaction photochimique et les antennes centrales des plantes terrestres ne comprennent que Chl a, qui a une faible absorptivité du rayonnement solaire, le complexe d’antennes périphériques contenant Chl b et des caroténoïdes étant disposé autour. L’état énergétique de LHCII est précisément régulé et équilibré par divers mécanismes photochimiques (Galka et al. 2012 ; Ruban 2015), ce qui permet aux plantes d’être protégées d’un PAR élevé tout en atteignant une grande efficacité d’absorption de la lumière.

Il est bien connu que la lumière est la ressource la plus limitante pour la croissance des plantes et que la compétition entre les plantes affecte leurs diverses réponses aux changements environnementaux (Anten 2005 ; Givnish 1988 ; van Loon et al. 2014). Ainsi, l’utilisation efficace du PAR dans des conditions nuageuses ou ombragées peut être importante. Les jours ensoleillés, PARdir contribue à plus de 80 % de l’énergie PAR globale incidente (Fig. 4m), mais cette contribution diminue à moins de 50 % les jours nuageux et à presque 0 % les matins nuageux (Fig. 4n). En revanche, PARdiff reste relativement stable en termes de quantité d’énergie incidente et de λmax. Ces différences spectrales entre PARdir et PARdiff assurent que le rayonnement solaire diffus, qui a beaucoup moins tendance à provoquer la saturation photosynthétique de la canopée, est utilisé plus efficacement par les canopées végétales que le rayonnement solaire direct. Ainsi, nos résultats suggèrent que le spectre d’absorption du LHCII permet l’utilisation efficace du PARdiff et du rayonnement des jours nuageux, et que le rayonnement diffus et direct déclenche des réponses différentes dans la photosynthèse de la canopée. La modifiabilité de la taille de l’antenne du LHCII, qui se traduit par des changements dans l’absorption spectrale, a un effet majeur sur la répartition des plantes car elle permet une flexibilité dans l’efficacité de l’utilisation du PAR et l’évitement de la forte chaleur produite par le PARdir (par exemple, Murchie et Horton 1997). Ainsi, les feuilles qui sont exposées au soleil et à l’ombre peuvent être considérées comme adaptées au PARdir et au PARdiff, respectivement.

Notamment, les effets des différences spectrales entre le PARdir et le PARdiff sont négligeables pour les propriétés d’absorption de la feuille entière. Kume (2017) a démontré que les spectres d’absorption des feuilles intactes des plantes terrestres fonctionnent comme un corps gris. L’absorption des photons de la feuille entière est efficacement régulée par les pigments photosynthétiques par une combinaison de la distribution de la densité des pigments et des structures anatomiques des feuilles. Les caractéristiques spectrales des absorbeurs sont des facteurs importants pour la régulation énergétique des chloroplastes et des processus énergétiques à plus petite échelle.